Hunter wurde im Jahr 1981 geboren, schloss 2004 seinen Bachelor of Fine Arts an der New York University und 2007 seinen Master of Fine Arts an der University of Iowa ab. Im Jahr 2010 begann er seine Karriere in der Theaterbranche mit Five Genocides und schon im nächsten Jahr wurde er mit dem Obie Award für A Bright New Boise ausgezeichnet. Bereits 2013 wurde er regelmäßiger Dramatiker beim Ensemble „New Dramatists“ und erhielt ein Jahr später eine MacArthur Fellowship. In den folgenden Jahren erhielt er mehrere Nominierungen für Theaterpreise wie den Drama Desk Award. Im Jahr 2022 adaptierte er sein Drehbuch für den Kinofilm The Whale, für das er für den BAFTA und Satellite Award nominiert wurde.
