Como jugador
Rutten comenzó a jugar al fútbol de niño en el club amateur VV Alverna. A los 15 años se trasladó al FC Twente, donde debutó en el primer equipo el 13 de abril de 1980 bajo la dirección del entrenador Hennie Hollink cuando sustituyó a Aad Kila en el minuto 70 en un encuentro frente al Vitesse. El 8 de agosto de 1991, defendió la portería durante los últimos seis minutos de un partido contra el Feyenoord, después de que se hubieran agotado todas las posibilidades de sustitución y el portero titular Hans de Koning fuera expulsado.
En febrero de 1992, se vio obligado a poner fin a su carrera activa después de que se le diagnosticara un rápido deterioro de las caderas. En total, disputó 307 partidos, en los que marcó doce goles.
Como entrenador
Inicios
En 1999, Rutten comenzó su trayectoria como entrenador, dirigiendo precisamente al FC Twente, con el que ganaría la Copa de los Países Bajos en 2001. Posteriormente, trabajó como asistente en el PSV Eindhoven entre 2002 y 2006. Cinco años después de su marcha del equipo de Enschede, comenzó su segunda etapa en el banquillo del conjunto holandés donde se mantuvo hasta 2008.
El 23 de abril de 2008, fue contratado como entrenador del Schalke 04, pero fue despedido antes de finalizar la temporada, tras ser eliminado de la Copa de Alemania y de la Copa de la UEFA.
Etapa en Países Bajos
En abril de 2009, asumió al frente del PSV Eindhoven, al que entrenó durante prácticamente 3 temporadas, hasta que fue cesado en sus funciones tras encajar 3 derrotas consecutivas. Su siguiente destino fue el Vitesse Arnhem, al que llevó a la 4.ª posición en la Eredivisie.
En marzo de 2014, se anunció que sería el nuevo entrenador del Feyenoord en la temporada 2014-15. Un año después, el 23 de marzo de 2015, se confirmó que su asistente Giovanni van Bronckhorst le sustituiría a partir de junio.
Paso por Asia
En mayo de 2016, se hizo cargo del Al Shabab. En enero de 2017, fue relevado de sus funciones cuando el club ocupaba el octavo lugar en la UAE Pro League.
El 24 de enero de 2018, fue oficializado como entrenador del Maccabi Haifa, donde Mo Allach, con quien había trabajado anteriormente en el Vitesse, se había convertido en director deportivo del club. Sin embargo, el 1 de noviembre, presentó su renuncia al cargo en solidaridad con Allach, que había sido despedido el día anterior.
De vuelta en Europa
El 6 de enero de 2019, se incorporó al RSC Anderlecht. Sin embargo, fue despedido con "efecto inmediato" el 16 de abril, tras poco más de 3 meses en el cargo.
A partir de la temporada 2022-23, se convirtió en el asistente técnico de Ruud van Nistelrooy en el PSV Eindhoven. No obstante, el 24 de mayo de 2023, tras la salida del exdelantero, quedó a cargo del primer equipo en forma interina. El 24 de mayo, se anunció su salida del cargo tras la finalización de la campaña.
Selección de Curazao
El 23 de febrero de 2026, fue contratado como técnico de la selección de Curazao. Tres meses después, a 30 días de la Copa Mundial de la FIFA, presentó su renuncia al cargo tras desacuerdos con los jugadores del seleccionado centroamericano.
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