Micovirus

Viriones de «Sclerotinia sclerotiorum negative-stranded RNA virus 1» (SsNSRV-1), un micovirus de la familia Mymonaviridae.

Los micovirus (del griego antiguo μύκης, mykes, «hongo», y del latín virus), a veces llamados micófagos, son virus que infectan a los hongos. La mayoría de los micovirus tienen genomas de ARN bicatenario (ARNbc) y partículas isométricas, pero aproximadamente el 30 % tienen genomas de ARN monocatenario de sentido positivo (ARNmc+).

Solo se consideran verdaderos micovirus los que han demostrado capacidad de transmitirse e infectar a otros hongos sanos; las partículas que no cumplen este criterio se denominan partículas similares a virus (VLP, por sus siglas en inglés). Los resultados indican que la mayoría de los micovirus codivergen con sus hospedadores, es decir, que su filogenia es en gran medida congruente con la de sus hospedadores principales. Sin embargo, muchas familias de virus que contienen micovirus apenas se han muestreado. La micovirología es el estudio de los micovirus. Es una subdivisión especial de la virología que busca comprender y describir la taxonomía, la gama de hospedadores, el origen y la evolución, la transmisión y el movimiento de los micovirus, así como su efecto sobre el fenotipo del hospedador.

Historia

Los micovirus se sospecharon por primera vez en 1950, cuando se describió en el champiñón cultivado (Agaricus bisporus) una enfermedad que recibió el nombre de enfermedad de La France. En 1962, Hollings aisló un complejo de tres tipos de virus en los esporóforos anómalos. Su informe se considera el primer registro definitivo de un micovirus.

La enfermedad de La France también se conoce como enfermedad X, muerte regresiva, estípite acuoso y enfermedad marrón. Sus síntomas incluyen:

Debido a la falta de resistencia eficaz en el champiñón, el control de la enfermedad se ha limitado a prácticas higiénicas para impedir la propagación del virus.

El hipovirus 1 de Cryphonectria parasitica (CHV1) destaca en la investigación micoviral por su éxito en Europa como agente de control biológico contra el hongo C. parasitica, causante del chancro del castaño. En Norteamérica tuvo menos éxito, porque la existencia de múltiples grupos de compatibilidad vegetativa (VCG) limita la propagación del virus: una reacción de incompatibilidad impide que las hifas de distintos grupos se fusionen e intercambien su contenido citoplasmático. Una situación similar parece darse en Asia oriental: en Japón se identificaron 71 tipos de compatibilidad vegetativa en 79 aislados, y en China casi cada aislado presentó un tipo distinto.

Taxonomía

La mayoría de los micovirus tienen genomas de ARN bicatenario y partículas isométricas, pero aproximadamente el 30 % tienen genomas de ARN monocatenario de sentido positivo. No obstante, también se han descrito virus de ARN monocatenario negativo y virus de ADN monocatenario. El octavo informe del Comité Internacional de Taxonomía de Virus (ICTV) enumera más de 90 especies de micovirus pertenecientes a 10 familias virales, de las que alrededor del 20 % no se habían asignado a un género o, en algunos casos, ni siquiera a una familia.

Las formas isométricas predominan en la morfología de los micovirus frente a los bastones rígidos, los bastones flexuosos, las partículas en forma de maza, las partículas baciliformes con envoltura y los virus similares a los herpesvirus. La falta de datos genómicos a menudo dificulta asignarlos de forma concluyente a grupos de virus ya establecidos o impide crear nuevas familias y géneros. Esto último ocurre con muchos virus de ARN bicatenario sin cápside, que se suponen de naturaleza viral, pero cuya clasificación no ha sido posible hasta ahora por falta de datos de secuencia.

Lista de los micovirus con nombre formal reconocidos por el Comité Internacional de Taxonomía de Virus.

Gama de hospedadores e incidencia

Los micovirus son comunes en los hongos y se encuentran en los cuatro filos de los hongos verdaderos: Chytridiomycota, Zygomycota, Ascomycota y Basidiomycota. Los hongos están infectados con frecuencia por dos o más virus no emparentados, así como por ARN bicatenario defectuoso o satélite. Los micovirus se distinguen de los virus que solo utilizan a los hongos como vectores porque son capaces de replicarse dentro del hongo hospedador.

Se considera que la gama natural de hospedadores de los micovirus se limita a individuos del mismo grupo de compatibilidad vegetativa o de grupos muy emparentados, que permiten la fusión citoplasmática, pero algunos micovirus pueden replicarse en hongos hospedadores taxonómicamente distintos. Un ejemplo es el mitovirus 3a de Ophiostoma, presente de forma natural en las especies Sclerotinia homoeocarpa y Ophiostoma novo-ulmi. Chen, Choi y Nuss (1994) demostraron que es posible ampliar la gama natural de hospedadores del hipovirus 1 de C. parasitica (CHV1) a varias especies de hongos emparentadas con C. parasitica mediante técnicas de transfección in vitro. El CHV1 también puede propagarse en los géneros Endothia y Valsa, que pertenecen a dos familias distintas del orden Diaporthales: Cryphonectriaceae y Valsaceae, respectivamente. Además, se ha observado que algunos hongos patógenos para el ser humano están infectados de forma natural por micovirus, como el AfuPmV-1 de Aspergillus fumigatus y el TmPV1 de Talaromyces marneffei (antes Penicillium marneffei).

En un estudio, el plasma de 40 niños con leucemia linfoide aguda (LLA) reaccionó frente al cultivo de un Aspergillus flavus portador de un micovirus. En otro trabajo, la exposición de células mononucleares de pacientes con LLA en remisión completa al cultivo de ese hongo provocó la reaparición de los marcadores genéticos y los fenotipos de superficie celular característicos de la LLA.

Origen y evolución

Se supone que los virus de ARN bicatenario y monocatenario son muy antiguos y que se originaron en una etapa muy temprana de la evolución de la vida. Aunque el origen de los virus aún no se conoce bien, datos recientes sugieren que los virus de ARN de tipo picorna se diversificaron en una etapa muy temprana, al mismo tiempo que surgían los «supergrupos» de eucariotas. Esta idea encaja con la llamada «hipótesis de la coevolución antigua», que también supone una larga coevolución de los virus y los hongos. Esta hipótesis podría explicar por qué los micovirus son tan diversos.

El descubrimiento de un micovirus de ADN monocatenario ha llevado a algunos investigadores a proponer que los virus de ARN y de ADN de los hongos podrían compartir mecanismos evolutivos. Sin embargo, en muchos casos los micovirus se agrupan con virus de plantas. Por ejemplo, el CHV1 mostró parentesco filogenético con el género de ARN monocatenario Potyvirus, y algunos virus de ARN monocatenario asociados a la hipovirulencia o al debilitamiento del hongo resultaron estar más emparentados con los virus de plantas que con otros micovirus. Por ello surgió otra teoría, según la cual estos virus pasaron de una planta hospedadora a un hongo fitopatógeno o viceversa. Esta «hipótesis del virus vegetal» no explicaría por sí sola la diversidad de los micovirus, para la que serían necesarias ambas hipótesis.

Transmisión

Una diferencia importante entre los genomas de los micovirus y los de otros virus es la ausencia de genes para proteínas de movimiento «de célula a célula». Por ello se supone que los micovirus solo se desplazan entre células durante la división celular (por ejemplo, en la esporogénesis) o mediante la fusión de hifas. Es posible que los micovirus no necesiten una vía de infección externa, ya que el modo de vida de sus hongos hospedadores les ofrece muchos medios de transmisión y propagación:

No obstante, existen posibles barreras a la propagación de los micovirus debidas a la incompatibilidad vegetativa y a la transmisión variable a las esporas sexuales. La transmisión a las esporas de origen sexual puede variar del 0 al 100 % según la combinación de virus y hospedador. También se ha descrito la transmisión entre especies del mismo género que comparten hábitat, como Cryphonectria parasitica y una especie no descrita de Cryphonectria. En el laboratorio se ha logrado además la transferencia de virus entre Fusarium poae y aislados de Aspergillus negros mediante la fusión de protoplastos.

Efectos sobre el fenotipo del hospedador

Los efectos fenotípicos de las infecciones por micovirus pueden ir de ventajosos a perjudiciales, pero la mayoría de ellas son asintomáticas o crípticas. No se sabe aún por qué algunas combinaciones de micovirus y hongo suelen ser perjudiciales mientras que otras son asintomáticas o incluso beneficiosas. Aun así, los efectos dañinos de los micovirus tienen interés económico, sobre todo si el hongo hospedador es un fitopatógeno y el micovirus puede aprovecharse como agente de control biológico. El mejor ejemplo es el caso del CHV1 y C. parasitica. Otros ejemplos de efectos perjudiciales de los micovirus son la enfermedad de La France de A. bisporus y las enfermedades de la seta de ostra asociadas al virus esférico de la seta de ostra y al virus isométrico de la seta de ostra.

En resumen, los principales efectos negativos de los micovirus son:

Además de los efectos negativos, también se dan interacciones beneficiosas. Un ejemplo bien descrito son los fenotipos killer de las levaduras. Los aislados killer secretan proteínas tóxicas para las células sensibles, mientras que las propias células productoras son inmunes. Algunas de estas toxinas actúan alterando la función de la membrana plasmática. Los aislados killer tienen posibles aplicaciones en medicina, en la industria alimentaria y en la agricultura. Se ha descrito un sistema de tres componentes, en el que interviene un micovirus de un hongo endófito (Curvularia protuberata) de la gramínea Dichanthelium lanuginosum, que confiere tolerancia térmica a la planta y le permite habitar nichos ambientales adversos. En hongos de importancia médica, un virus no caracterizado, el A78, de A. fumigatus causa un leve efecto hipervirulento sobre la patogenicidad cuando se ensaya en Galleria mellonella (polilla mayor de la cera). Asimismo, se observó que el TmPV1, un partitivirus de ARN bicatenario de Talaromyces marneffei (antes Penicillium marneffei), causa un fenotipo de hipervirulencia en T. marneffei cuando se ensaya en un modelo murino. Esto podría indicar que los micovirus desempeñan un papel importante en la patogenia de los hongos patógenos para el ser humano.

Clasificación

La mayoría de los virus fúngicos son virus de ARN bicatenario, pero alrededor del 30 % son virus de ARN monocatenario positivo. No obstante, también se han descrito virus de ARN monocatenario negativo y virus de ADN monocatenario. El octavo informe del Comité Internacional de Taxonomía de Virus enumera más de 90 virus fúngicos pertenecientes a 10 familias, de los que alrededor del 20 % aún no se habían asignado a un género o, en algunos casos, a una familia, por falta de datos de secuencia. La forma de la mayoría de los virus fúngicos es isométrica.

Referencias

  1. 1 2 3 4 Bozarth RF (octubre de 1972). «Mycoviruses: a new dimension in microbiology» [Micovirus: una nueva dimensión en microbiología]. Environmental Health Perspectives (en inglés) 2 (1): 23-39. PMC 1474899. PMID 4628853. doi:10.1289/ehp.720223.
  2. 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 Pearson MN, Beever RE, Boine B, Arthur K (enero de 2009). «Mycoviruses of filamentous fungi and their relevance to plant pathology» [Micovirus de hongos filamentosos y su relevancia para la fitopatología]. Molecular Plant Pathology (en inglés) 10 (1): 115-128. PMC 6640375. PMID 19161358. doi:10.1111/j.1364-3703.2008.00503.x.
  3. 1 2 Göker M, Scheuner C, Klenk HP, Stielow JB, Menzel W (2011). «Codivergence of mycoviruses with their hosts» [Codivergencia de los micovirus con sus hospedadores]. PLOS ONE (en inglés) 6 (7): e22252. Bibcode:2011PLoSO...622252G. PMC 3146478. PMID 21829452. doi:10.1371/journal.pone.0022252.
  4. 1 2 3 4 Romaine CP, Schlagnhaufer B (junio de 1995). «PCR analysis of the viral complex associated with La France disease of Agaricus bisporus» [Análisis por PCR del complejo viral asociado a la enfermedad de La France de Agaricus bisporus]. Applied and Environmental Microbiology (en inglés) 61 (6): 2322-2325. Bibcode:1995ApEnM..61.2322R. PMC 167503. PMID 7793952. doi:10.1128/AEM.61.6.2322-2325.1995.
  5. ↑ Liu YC, Milgroom MG (2007). «High diversity of vegetative compatibility types in Cryphonectria parasitica in Japan and China» [Alta diversidad de tipos de compatibilidad vegetativa en Cryphonectria parasitica en Japón y China]. Mycologia (en inglés) 99 (2): 279-284. PMID 17682780. doi:10.3852/mycologia.99.2.279.
  6. 1 2 Liu L, Xie J, Cheng J, Fu Y, Li G, Yi X, Jiang D (19 de agosto de 2014). «Fungal negative-stranded RNA virus that is related to bornaviruses and nyaviruses» [Virus fúngico de ARN de cadena negativa emparentado con los bornavirus y los nyavirus]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America (en inglés) 111 (33): 12205-12210. Bibcode:2014PNAS..11112205L. ISSN 1091-6490. PMC 4143027. PMID 25092337. doi:10.1073/pnas.1401786111.
  7. 1 2 Kondo H, Chiba S, Toyoda K, Suzuki N (2013). «Evidence for negative-strand RNA virus infection in fungi» [Pruebas de infección de hongos por virus de ARN de cadena negativa]. Virology (en inglés) 435 (2): 201-209. PMID 23099204. doi:10.1016/j.virol.2012.10.002.
  8. 1 2 3 Yu X, Li B, Fu Y, Jiang D, Ghabrial SA, Li G, Peng Y, Xie J, Cheng J, Huang J, Yi X (2010). «A geminivirus-related DNA mycovirus that confers hypovirulence to a plant pathogenic fungus» [Un micovirus de ADN emparentado con los geminivirus que confiere hipovirulencia a un hongo fitopatógeno]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America (en inglés) 107 (18): 8387-8392. Bibcode:2010PNAS..107.8387Y. PMC 2889581. PMID 20404139. doi:10.1073/pnas.0913535107.
  9. 1 2 Li P, Wang S, Zhang L, Qiu D, Zhou X, Guo L (2020). «A tripartite ssDNA mycovirus from a plant pathogenic fungus is infectious as cloned DNA and purified virions» [Un micovirus tripartito de ADN monocatenario de un hongo fitopatógeno es infeccioso como ADN clonado y como viriones purificados]. Science Advances (en inglés) 6 (14): eaay9634. Bibcode:2020SciA....6.9634L. PMC 7138691. PMID 32284975. doi:10.1126/sciadv.aay9634.
  10. 1 2 3 4 Varga J, Tóth B, Vágvölgyi C (2003). «Recent advances in mycovirus research» [Avances recientes en la investigación sobre micovirus] (PDF). Acta Microbiologica et Immunologica Hungarica (en inglés) 50 (1): 77-94. PMID 12793203. doi:10.1556/AMicr.50.2003.1.8.
  11. 1 2 3 4 5 Ghabrial SA, Suzuki N (2008). «Fungal Viruses». En Mahy BWJ, Van Regenmortel MHV, ed. Encyclopedia of Virology [Virus fúngicos] (en inglés) 2 (3.ª edición). Oxford: Elsevier. pp. 284-291.
  12. ↑ Howitt RL, Beever RE, Pearson MN, Forster RL (marzo de 2006). «Genome characterization of a flexuous rod-shaped mycovirus, Botrytis virus X, reveals high amino acid identity to genes from plant 'potex-like' viruses» [La caracterización del genoma de un micovirus en forma de bastón flexuoso, el virus X de Botrytis, revela una alta identidad de aminoácidos con genes de virus vegetales de tipo potex]. Archives of Virology (en inglés) 151 (3): 563-579. PMID 16172841. doi:10.1007/s00705-005-0621-y.
  13. ↑ Ghabrial SA, Suzuki N (2009). «Viruses of plant pathogenic fungi» [Virus de hongos fitopatógenos]. Annual Review of Phytopathology (en inglés) 47: 353-384. PMID 19400634. doi:10.1146/annurev-phyto-080508-081932.
  14. ↑ Deng F, Xu R, Boland GJ (noviembre de 2003). «Hypovirulence-Associated Double-Stranded RNA from Sclerotinia homoeocarpa Is Conspecific with Ophiostoma novo-ulmi Mitovirus 3a-Ld» [El ARN bicatenario asociado a la hipovirulencia de Sclerotinia homoeocarpa es conespecífico del mitovirus 3a-Ld de Ophiostoma novo-ulmi]. Phytopathology (en inglés) 93 (11): 1407-1414. PMID 18944069. doi:10.1094/PHYTO.2003.93.11.1407.
  15. ↑ Chen B, Choi GH, Nuss DL (junio de 1994). «Attenuation of fungal virulence by synthetic infectious hypovirus transcripts» [Atenuación de la virulencia fúngica mediante transcritos sintéticos infecciosos de hipovirus]. Science (en inglés) 264 (5166): 1762-1764. Bibcode:1994Sci...264.1762C. PMID 8209256. doi:10.1126/science.8209256.
  16. ↑ Sasaki A, Onoue M, Kanematsu S, Suzaki K, Miyanishi M, Suzuki N, Nuss DL, Yoshida K (agosto de 2002). «Extending chestnut blight hypovirus host range within Diaporthales by biolistic delivery of viral cDNA» [Ampliación de la gama de hospedadores del hipovirus del chancro del castaño dentro de Diaporthales mediante la introducción biolística de ADNc viral]. Molecular Plant-Microbe Interactions (en inglés) 15 (8): 780-789. PMID 12182335. doi:10.1094/MPMI.2002.15.8.780.
  17. ↑ Gryzenhout M, Myburg H, Wingfield BD, Wingfield MJ (2006). «Cryphonectriaceae (Diaporthales), a new family including Cryphonectria, Chrysoporthe, Endothia and allied genera» [Cryphonectriaceae (Diaporthales), una nueva familia que incluye Cryphonectria, Chrysoporthe, Endothia y géneros afines]. Mycologia (en inglés) 98 (2): 239-249. PMID 16894969. doi:10.3852/mycologia.98.2.239.
  18. ↑ Kotta-Loizou I, Coutts RH (2017). «Mycoviruses in Aspergilli: A Comprehensive Review» [Micovirus en los Aspergillus: una revisión exhaustiva]. Frontiers in Microbiology (en inglés) 8: 1699. PMC 5592211. PMID 28932216. doi:10.3389/fmicb.2017.01699.
  19. 1 2 3 4 5 Lau SK, Lo GC, Chow FW, Fan RY, Cai JJ, Yuen KY, Woo PC (junio de 2018). «Novel Partitivirus Enhances Virulence of and Causes Aberrant Gene Expression in Talaromyces marneffei» [Un nuevo partitivirus aumenta la virulencia de Talaromyces marneffei y provoca en él una expresión génica anómala]. mBio (en inglés) 9 (3): e00947-18. PMC 6016240. PMID 29895639. doi:10.1128/mBio.00947-18.
  20. ↑ Tebbi CK, Badiga A, Sahakian E, Arora AI, Nair S, Powers JJ, Achille AN, Jaglal MV, Patel S, Migone F (julio de 2020). «Plasma of Acute Lymphoblastic Leukemia Patients React to the Culture of a Mycovirus Containing Aspergillus flavus» [El plasma de pacientes con leucemia linfoblástica aguda reacciona frente al cultivo de un Aspergillus flavus portador de un micovirus]. Journal of Pediatric Hematology/Oncology (en inglés) 42 (5): 350-358. PMID 32576782. doi:10.1097/MPH.0000000000001845.
  21. ↑ Tebbi CK, Sahakian E (abril de 2024). «Comment on "Association between Residential Proximity to Viticultural Areas and Childhood Acute Leukemia Risk in Mainland France: GEOCAP Case-Control Study, 2006-2013"» [Comentario sobre «Asociación entre la proximidad residencial a zonas vitícolas y el riesgo de leucemia aguda infantil en la Francia continental: estudio de casos y controles GEOCAP, 2006-2013»]. Environmental Health Perspectives (en inglés) 132 (4): 48003. PMC 11042526. PMID 38656821. doi:10.1289/EHP14904.
  22. ↑ Tebbi CK, Badiga A, Sahakian E, Powers JJ, Achille AN, Patel S, Migone F (2021). «Exposure to a mycovirus containing Aspergillus Flavus reproduces acute lymphoblastic leukemia cell surface and genetic markers in cells from patients in remission and not controls» [La exposición a un Aspergillus flavus portador de un micovirus reproduce los marcadores genéticos y de superficie celular de la leucemia linfoblástica aguda en células de pacientes en remisión y no en las de los controles]. Cancer Treatment and Research Communications (en inglés) 26: 100279. PMID 33348275. doi:10.1016/j.ctarc.2020.100279.
  23. ↑ Forterre P (abril de 2006). «The origin of viruses and their possible roles in major evolutionary transitions» [El origen de los virus y su posible papel en las grandes transiciones evolutivas]. Virus Research (en inglés) 117 (1): 5-16. PMID 16476498. doi:10.1016/j.virusres.2006.01.010.
  24. ↑ Koonin EV, Wolf YI, Nagasaki K, Dolja VV (diciembre de 2008). «The Big Bang of picorna-like virus evolution antedates the radiation of eukaryotic supergroups» [El big bang de la evolución de los virus de tipo picorna es anterior a la radiación de los supergrupos eucariotas]. Nature Reviews Microbiology (en inglés) 6 (12): 925-939. PMID 18997823. doi:10.1038/nrmicro2030.
  25. ↑ Ghabrial SA (1994). «New Developments in Fungal Virology». En Murphy FA, Maramorosch K, Aaron JS, ed. Advances in Virus Research [Novedades en virología fúngica] (en inglés) 43. Academic Press. pp. 303-388.
  26. ↑ Liu H, Fu Y, Jiang D, Li G, Xie J, Peng Y, Yi X, Ghabrial SA (febrero de 2009). «A novel mycovirus that is related to the human pathogen hepatitis E virus and rubi-like viruses» [Un nuevo micovirus emparentado con el virus de la hepatitis E, patógeno humano, y con los virus de tipo rubi]. Journal of Virology (en inglés) 83 (4): 1981-1991. PMC 2643757. PMID 19073734. doi:10.1128/JVI.01897-08.
  27. ↑ Liu YC, Linder-Basso D, Hillman BI, Kaneko S, Milgroom MG (junio de 2003). «Evidence for interspecies transmission of viruses in natural populations of filamentous fungi in the genus Cryphonectria» [Pruebas de transmisión de virus entre especies en poblaciones naturales de hongos filamentosos del género Cryphonectria]. Molecular Ecology (en inglés) 12 (6): 1619-1628. PMID 12755889. doi:10.1046/j.1365-294x.2003.01847.x.
  28. ↑ van Diepeningen AD, Debets AJ, Slakhorst SM, Fekete C, Hornok L, Hoekstra RF (2000). «Interspecies virus transfer via protoplast fusions between Fusarium poae and black Aspergillus strains» [Transferencia de virus entre especies mediante fusiones de protoplastos entre Fusarium poae y cepas de Aspergillus negros]. Fungal Genetics Newsletter (en inglés) 47: 99-100. doi:10.4148/1941-4765.1216.
  29. ↑ Yu HJ, Lim D, Lee HS (septiembre de 2003). «Characterization of a novel single-stranded RNA mycovirus in Pleurotus ostreatus» [Caracterización de un nuevo micovirus de ARN monocatenario en Pleurotus ostreatus]. Virology (en inglés) 314 (1): 9-15. PMID 14517055. doi:10.1016/S0042-6822(03)00382-9.
  30. ↑ Ro HS, Lee NJ, Lee CW, Lee HS (diciembre de 2006). «Isolation of a novel mycovirus OMIV in Pleurotus ostreatus and its detection using a triple antibody sandwich-ELISA» [Aislamiento de un nuevo micovirus, el OMIV, en Pleurotus ostreatus y su detección mediante un ELISA sándwich de triple anticuerpo]. Journal of Virological Methods (en inglés) 138 (1-2): 24-29. PMID 16930731. doi:10.1016/j.jviromet.2006.07.016.
  31. 1 2 Moleleki N, van Heerden SW, Wingfield MJ, Wingfield BD, Preisig O (julio de 2003). «Transfection of Diaporthe perjuncta with Diaporthe RNA virus» [Transfección de Diaporthe perjuncta con el virus de ARN de Diaporthe]. Applied and Environmental Microbiology (en inglés) 69 (7): 3952-3956. Bibcode:2003ApEnM..69.3952M. PMC 165159. PMID 12839766. doi:10.1128/AEM.69.7.3952-3956.2003.
  32. ↑ Suzaki K, Ikeda KI, Sasaki A, Kanematsu S, Matsumoto N, Yoshida K (junio de 2005). «Horizontal transmission and host-virulence attenuation of totivirus in violet root rot fungus Helicobasidium mompa» [Transmisión horizontal y atenuación de la virulencia del hospedador por un totivirus en el hongo de la podredumbre violeta de la raíz Helicobasidium mompa]. Journal of General Plant Pathology (en inglés) 71 (3): 161-168. doi:10.1007/s10327-005-0181-8.
  33. 1 2 Özkan S, Coutts RH (marzo de 2015). «Aspergillus fumigatus mycovirus causes mild hypervirulent effect on pathogenicity when tested on Galleria mellonella» [Un micovirus de Aspergillus fumigatus causa un leve efecto hipervirulento sobre la patogenicidad cuando se ensaya en Galleria mellonella]. Fungal Genetics and Biology (en inglés) 76: 20-26. PMID 25626171. doi:10.1016/j.fgb.2015.01.003. hdl:2299/16060.
  34. ↑ Ihrmark K, Stenström E, Stenlid J (febrero de 2004). «Double-stranded RNA transmission through basidiospores of Heterobasidion annosum» [Transmisión de ARN bicatenario a través de las basidiosporas de Heterobasidion annosum]. Mycological Research (en inglés) 108 (Pt 2): 149-153. PMID 15119351. doi:10.1017/S0953756203008839.
  35. 1 2 3 4 Schmitt MJ, Breinig F (agosto de 2002). «The viral killer system in yeast: from molecular biology to application» [El sistema killer viral de las levaduras: de la biología molecular a la aplicación]. FEMS Microbiology Reviews (en inglés) 26 (3): 257-276. PMID 12165427. doi:10.1016/S0168-6445(02)00099-2.
  36. ↑ Marquina D, Santos A, Peinado JM (junio de 2002). «Biology of killer yeasts» [Biología de las levaduras killer]. International Microbiology (en inglés) 5 (2): 65-71. PMID 12180782. doi:10.1007/s10123-002-0066-z.
  37. ↑ Márquez LM, Redman RS, Rodriguez RJ, Roossinck MJ (enero de 2007). «A virus in a fungus in a plant: three-way symbiosis required for thermal tolerance» [Un virus en un hongo en una planta: simbiosis a tres bandas necesaria para la tolerancia térmica]. Science (en inglés) 315 (5811): 513-515. Bibcode:2007Sci...315..513M. PMID 17255511. doi:10.1126/science.1136237.

Bibliografía adicional

Enlaces externos