Ura pelaajana
Oxford United
Whitehead aloitti uransa Abingdon Townin juniorijoukkueessa ennen siirtymistään Oxford Unitediin. Viiden Oxford-kauden jälkeen Whitehead siirtyi Sunderlandiin vapaalla siirrolla. Myöhemmin FA määräsi Sunderlandin maksamaan 150000 puntaa Oxfordille.
Sunderland
Whiteheadista tuli nopeasti edustusjoukkueen avainpelaaja ja hän oli johdattamassa Black Catsit mestaruussarjan voittoon kaudella 2004–2005. Kauden päätteeksi pelaajat valitsivat hänet kauden parhaaksi.
Seuraavalla kaudella (2005/2006) Whitehead solmi Sunderlandin kanssa kolmen vuoden jatkosopimuksen. Sunderlandin osalta kausi oli epäonnistunut ja se putosi takaisin Championshipiin. Whiteheaden valioliigakaudesta parhaiten muistetaan hänen upea vapaapotkumaalinsa n. 27 metristä ohi Englannin maajoukkueen ja Tottenhamin maalivahdin Paul Robinsonin.
Championship -kauden 2006–2007 aikana Whiteheadesta tuli joukkueen kapteeni, kun hän korvasi tehtävässä Burnleyyn siirtyneen Steven Caldwell'n. Kauden päätteeksi Sunderland nousi Valioliigaan.
Kausi 2007/08 alkoi hyvin ja Sunderland voitti ennakkosuosikki Tottenhamin 1–0. Onni ei ollut Whiteheaden puolella ja alkukauden Wigan -ottelussa saama vamma pitää keskikenttäpelaajan poissa pelikentiltä puolen vuoden ajan.
Stoke City
Whitehed allekirjoitti neljän vuoden sopimuksen Stoke Cityn kanssa 24. heinäkuuta 2009. Hän teki Stoke City debyyttinsä 15. elokuuta 2009 ottelussa Burnleyta vastaan. Whitehedin hitaasti alkanut ura Stokessa on kääntynyt nousuun ja hän on saanut kiitosta valmentaja Tony Pulisilta.
Ura valmentajana
Kahden vuosikymmenen mittaisen pelaajauran päätyttyä kesällä 2018 Dean Whitehead siirtyi valmennustehtäviin. Hän suoritti UEFA A -valmentajalisenssin ja liittyi Huddersfield Townin valmennustiimiin David Wagnerin avuksi, johtaen samalla seuran alle 17-vuotiaiden akatemiaryhmää.
Marraskuussa 2019 Whitehead jätti Huddersfieldin liittyäkseen Sam Rickettsin valmennusryhmään Shrewsbury Townin edustusjoukkueen valmentajaksi.
Kaudella 2021–2022 hän toimi Port Valen valmentajana ja auttoi joukkuetta nousemaan Ykkösliigasta Mestaruussarjaan. Heinäkuussa 2022 Whitehead tarttui tilaisuuteen työskennellä yhdessä Euroopan merkittävimmistä sarjoista, kun hän siirtyi Turkin suurseura Beşiktaşin valmennustiimiin.
Marraskuussa 2022 Whitehead nimitettiin Cardiff Cityn edustusjoukkueen valmentajaksi, kun seurassa toimi väliaikaisena päävalmentajana Mark Hudson. Tammikuussa 2023 Hudsonin erottamisen jälkeen, Whitehead otti tilapäisesti vastuulleen Cardiffin edustusjoukkueen päävalmentajuuden.
Helmikuussa 2025 Whitehead jatkoi valmennusuraansa liittymällä Blackburn Roversin valmennusryhmään apuvalmentajaksi, jossa Valérien Ismaël oli juuri aloittanut pestinsä päävalmentajana.
