Davidson commence sa carrière politique en 2009. Elle intègre le parti conservateur et se présente dans la circonscription de Glasgow North East lors d'une élection partielle, encouragée par la directrice des médias Ramsay Jones. Elle arrive 3e avec 5,2% des voix.
De 2010 à , elle travaille comme chef de cabinet du chef conservateur Annabel Goldie sur l'organisation événementielle et médiatique de la campagne électorale de 2010. Puis, elle se représente à Glasgow Nord East où elle termine à la 4e place avec 5,3% des voix.
Les élections parlementaires de entraînent la démission d'Annabel Goldie. Les conservateurs écossais décident de se doter d'un président responsable de l'ensemble du parti, et non plus seulement du groupe parlementaire. À l'issue d'un scrutin interne, Ruth Davidson prend la tête du Parti conservateur écossais à partir du . Durant la campagne, elle s'oppose au projet de Murdo Fraser(en) de dissoudre le parti afin de fonder une nouvelle formation.
En 2016, le parti conservateur devient le deuxième plus grand parti du Parlement écossais devant le parti travailliste. Davidson est alors cheffe de l'opposition. Davidson démissionne de la direction du parti en , où elle est remplacée par Jackson Carlaw(en). Elle dirige la section locale à Holyrood plusieurs mois, avant de reprendre la tête le jusqu'au , remplacée par Douglas Ross.
