18 lipca1985 roku zaprezentowano hymn drużyny, tego samego dnia klub rozegrał swoje pierwsze spotkanie w Copa del Rey, grając przeciwko Rayo Vallecano. Swoje pierwsze 60 lat klub przebywał głównie w Tercera División, a także w regionalnych rozgrywkach.
Guadalajara po raz pierwszy awansowała do Segunda División B po sezonie 2006/2007 po wygranym 3-2 dwumeczu przeciwko UD Las Palmas Atlético. Po czterech sezonach na tym poziomie rozgrywkowym, klub awansował do Segunda División.