Irbil to jedno z najstarszych miast na świecie, zamieszkiwane nieprzerwanie od ponad 8000 lat. Prawdopodobnie jest to najstarsza osada ludzka, gdyż w pobliżu odkryto także ślady neandertalczyków.
Najwcześniejsze zapiski dotyczące starożytnego miasta pochodzą sprzed III tysiąclecia p.n.e. Prawdopodobnie z tego okresu pochodzi kopiec wysokości 30 m znajdujący się w centrum obecnego miasta, na szczycie którego są ruiny dawnego tureckiego fortu. Na północ od Irbil znajduje się mylona z tym miastem Gaugamela, gdzie Aleksander Wielki pokonał w bitwie w 331 r. p.n.e. króla perskiegoDariusza III. Za czasów diadochów Irbil zostało stolicą królestwa Adiabene (III wiek p.n.e.-II wiek), od I wieku podporządkowanego imperium partyjskiemu. Od początku III wieku znajdowało się pod panowaniem Rzymu. W 642 opanowali je Arabowie. W latach 1190–1232 Irbil było stolicą państwa Muzaffara ad-Dina, brata sułtana Saladyna. Następnie było zdobywane przez różne odłamy Mongołów i Turków. W XIII wieku Irbil utraciło znaczenie gospodarcze i funkcje administracyjne na rzecz niedalekiego Mosulu. Od 1517 miasto pozostawało pod władzą imperium osmańskiego. W 1918 zostało przekazane Irakowi. W 1974 zostało stolicą autonomicznej irackiej prowincji Kurdystanu.
W 1991 po I wojnie w zatoce Perskiej ustanowiono w mieście stolicę częściowo niepodległego Kurdystanu irackiego, chronionego przed wojskami irackimi siłami wojsk brytyjskich i amerykańskich. W październiku 1996 Demokratyczna Partia Kurdystanu podjęła ofensywę w północnym Iraku i przejęła kontrolę nad Irbil. Miasto zostało ponownie zajęte przez siły irackiej Gwardii Republikańskiej po natarciu podjętym z udziałem dużych sił w końcu października 1996.
Po zakończeniu II wojny w Zatoce Perskiej miasto ponownie stało się ośrodkiem administracji kurdyjskiej, a liczba ludności tego miasta zaczęła szybko wzrastać. Od 2003 preferowana jest nazwa kurdyjska – Hawler, a symbole arabskie są zastępowane kurdyjskimi.
Od 2012 w Irbilu działała polska agencja konsularna, podniesiona w 2019 do rangi konsulatu generalnego.
Meczet na Cytadeli – najstarszy meczet w mieście. Pierwsze wzmianki o świątyni pochodzą z dzieła Jakuta Hamawiego z 1220 roku
Łaźnie na Cytadeli – łaźnie datowane na XVIII wiek
Irbilskie Muzeum Cywilizacji – muzeum historyczne. Wśród eksponatów, są przedmioty datowane do V tysiąclecia p.n.e.
Syriackie Muzeum Dziedzictwa – muzeum dotyczące historii Asyryjczyków w regionie
Kurdyjskie Muzeum Tekstyliów
Meczet Jalila Khayata (Wielki Meczet) – bogato zdobiony meczet. Budowę świątyni zlecił bogaty mieszkaniec Irbilu Jalil Khayat. Po jego śmierci w 2005 roku, dokończenia budowy dopilnowały dzieci, które oficjalnie otworzyły meczet w 2007 roku
Wzgórze Qalinj Agha – stanowisko archeologiczne, gdzie odkryto ślady osadnictwa człowieka sięgające V tysiąclecie p.n.e.
Park Minara – w parku mieści się minaret Choli, wybudowany w latach 1128–1138
Park Sami Abdulrahmana – największy park miejski w Irbilu. Mieści się w nim teren Międzynarodowych Targów w Irbilu, Biblioteka Publiczna Zaytun oraz pomnik poświęcony pamięci pomordowanych. Park został zbudowany na miejscu dawnej bazy wojskowej wojsk reżimu Saddama Husajna.