Anisogamia

Diferentes formas de anisogamia: A) anisogamia de células móveis, B) oogamia (óvulo e espermatozoide), C) anisogamia de células não móveis (óvulo e espermatia).

A anisogamia é uma forma de reprodução sexuada que envolve a união ou fusão de dois gametas que diferem em tamanho e/ou forma. O gameta menor é masculino, um microgameta ou espermatozoide, enquanto o gameta maior é feminino, um macrogameta maior ou tipicamente um óvulo. A anisogamia é predominante entre os organismos multicelulares. Tanto em plantas quanto em animais, a diferença no tamanho dos gametas é a diferença fundamental entre fêmeas e machos.

A anisogamia provavelmente evoluiu a partir da isogamia. Uma vez que a definição biológica de macho e fêmea é baseada no tamanho do gameta, a evolução da anisogamia é vista como a origem evolutiva dos sexos masculino e feminino. A anisogamia é um resultado tanto da seleção natural quanto da seleção sexual, e levou os sexos a evoluírem diferentes características sexuais primárias e secundárias incluindo diferenças sexuais no comportamento.

Geoff Parker, Robin Baker e Vic Smith foram os primeiros a fornecer um modelo matemático para a evolução da anisogamia que era consistente com a teoria evolutiva moderna. Sua teoria foi amplamente aceita, mas existem hipóteses alternativas sobre a evolução da anisogamia.

Etimologia

Anisogamia (o oposto de isogamia) vem do grego prefixo negativo a(n)- (alfa privativo), do adjetivo grego isos (que significa igual) e do verbo grego gameo (que significa ter sexo/reproduzir), significando, em última análise, "reprodução não igual", referindo-se obviamente às enormes diferenças entre os gametas masculinos e femininos em tamanho e habilidades. O primeiro uso conhecido do termo "anisogâmico" foi em 1891.

Definição

A anisogamia é a forma de reprodução sexuada que envolve a união ou fusão de dois gametas que diferem em tamanho e/ou forma. O gameta menor é considerado masculino (um espermatozoide), enquanto o gameta maior é considerado feminino (tipicamente um óvulo, se não móvel).

Existem vários tipos de anisogamia. Ambos os gametas podem ser flagelados e, portanto, móteis. Alternativamente, como em plantas com flor, coníferas e gnetófitas, nenhum dos gametas é flagelado. Nesses grupos, os gametas masculinos são células não móveis dentro dos grãos de pólen e são entregues aos óvulos por meio de tubos polínicos. Na alga vermelha Polysiphonia, os óvulos não móveis são fertilizados por espermatozoides não móveis.

A forma de anisogamia que ocorre em animais, incluindo humanos, é a oogamia, onde um óvulo grande e não móvel (ovócito) é fertilizado por um espermatozoide pequeno e móvel (espermatozóide). O óvulo é otimizado para longevidade, enquanto o pequeno espermatozoide é otimizado para motilidade e velocidade. O tamanho e os recursos do óvulo permitem a produção de feromônios, que atraem os espermatozoides nadadores.

Dimorfismo sexual

A anisogamia é um elemento central do dimorfismo sexual que ajuda a explicar as diferenças fenotípicas entre os sexos. Os pesquisadores estimam que mais de 99,99% dos eucariotos se reproduzem sexuadamente. A maioria o faz por meio de sexos masculino e feminino, ambos otimizados para o potencial reprodutivo. Devido aos seus gametas de tamanhos e formas diferentes, tanto os machos quanto as fêmeas desenvolveram diferenças fisiológicas e comportamentais que otimizam a fecundidade do indivíduo. Uma vez que a maioria das fêmeas que põem ovos normalmente deve gerar os filhotes e tem um ciclo reprodutivo mais limitado, isso geralmente torna as fêmeas um fator limitante na taxa de sucesso reprodutivo dos machos em uma espécie. Esse processo também é verdadeiro para as fêmeas que selecionam os machos, e supondo que machos e fêmeas estejam selecionando características diferentes nos parceiros, isso resultaria em diferenças fenotípicas entre os sexos ao longo de muitas gerações. Essa hipótese, conhecida como princípio de Bateman, é usada para entender as pressões evolutivas exercidas sobre machos e fêmeas devido à anisogamia. Embora essa suposição tenha críticas, é um modelo geralmente aceito para a seleção sexual dentro de espécies anisogâmicas. A seleção para características diferentes dependendo do sexo dentro da mesma espécie é conhecida como seleção específica do sexo e é responsável pelos diferentes fenótipos encontrados entre os sexos da mesma espécie. Essa seleção específica do sexo entre os sexos ao longo do tempo também leva ao desenvolvimento de características sexuais secundárias, que auxiliam machos e fêmeas no sucesso reprodutivo.

Na maioria das espécies, ambos os sexos escolhem parceiros com base nos fenótipos disponíveis de parceiros em potencial. Esses fenótipos são específicos de cada espécie, resultando em estratégias variadas para o sucesso da reprodução sexuada. Por exemplo, machos grandes são selecionados sexualmente em elefantes-marinhos porque seu grande tamanho ajuda o macho a lutar contra outros machos, mas machos pequenos são selecionados sexualmente em aranhas porque podem acasalar com a fêmea mais rapidamente, evitando o canibalismo sexual. No entanto, apesar da ampla gama de fenótipos selecionados sexualmente, a maioria das espécies anisogâmicas segue um conjunto de características desejáveis previsíveis e comportamentos seletivos baseados em modelos gerais de sucesso reprodutivo.

Fenótipos femininos

Para fertilizadores internos, o investimento feminino é alto na reprodução, uma vez que elas normalmente gastam mais energia ao longo de um único evento reprodutivo. Isso pode ser visto já na oogênese, pois a fêmea sacrifica o número de gametas pelo tamanho do gameta para aumentar melhor as chances de sobrevivência do zigoto em potencial; um processo energeticamente mais exigente do que a espermatogênese nos machos. A oogênese ocorre no ovário, um órgão específico feminino que também produz hormônios para preparar outros órgãos específicos femininos para as mudanças necessárias nos órgãos reprodutivos para facilitar a liberação de óvulos em fertilizadores externos e o desenvolvimento do zigoto em fertilizadores internos. O óvulo produzido não é apenas grande, mas às vezes até imóvel, exigindo contato com o espermatozoide mais móvel para instigar a fertilização.

Uma vez que esse processo é muito exigente em termos de energia e tempo para a fêmea, a escolha do parceiro é frequentemente integrada ao comportamento da fêmea. As fêmeas frequentemente serão muito seletivas em relação aos machos com os quais escolhem se reproduzir, pois o fenótipo do macho pode ser indicativo da saúde física do macho e de características hereditárias. As fêmeas empregam a escolha do parceiro para pressionar os machos a exibir suas características desejáveis para as fêmeas por meio do cortejo, e se bem-sucedido, o macho consegue se reproduzir. Isso incentiva machos e fêmeas de espécies específicas a investir em comportamentos de cortejo, bem como em características que podem exibir saúde física a um parceiro em potencial. Esse processo, conhecido como seleção sexual, resulta no desenvolvimento de características para facilitar o sucesso reprodutivo em vez da sobrevivência individual, como o tamanho inflado de uma rainha de cupim. Também é importante que as fêmeas selecionem contra parceiros em potencial que possam ter uma infecção sexualmente transmissível, pois a doença poderia não apenas prejudicar a capacidade reprodutiva da fêmea, mas também danificar a prole resultante.

Embora não seja incomum em machos, as fêmeas estão mais associadas ao cuidado parental. Como as fêmeas estão em um cronograma reprodutivo mais limitado do que os machos, uma fêmea frequentemente investe mais na proteção da prole até a maturidade sexual do que o macho. Como a escolha do parceiro, o nível de cuidado parental varia muito entre as espécies e geralmente depende do número de filhotes produzidos por encontro sexual.

Em muitas espécies, incluindo as de todos os principais grupos de vertebrados as fêmeas podem utilizar o armazenamento de esperma, um processo pelo qual a fêmea pode armazenar o excesso de esperma de um parceiro e fertilizar seus óvulos muito tempo após o evento reprodutivo, se as oportunidades de acasalamento diminuírem ou a qualidade dos parceiros diminuir. Ao poder guardar esperma de parceiros mais desejáveis, a fêmea ganha mais controle sobre seu próprio sucesso reprodutivo, permitindo assim que a fêmea seja mais seletiva em relação aos machos, bem como tornando o momento da fertilização potencialmente mais frequente se os machos forem escassos.

Fenótipos masculinos

Para machos de todas as espécies, os espermatozoides que produzem são otimizados para garantir a fertilização do óvulo feminino. Esses espermatozoides são criados por meio da espermatogênese, uma forma de gametogênese que se concentra em desenvolver o maior número possível de gametas por encontro sexual. A espermatogênese ocorre no testículo, um órgão específico masculino que também produz hormônios que desencadeiam o desenvolvimento de características sexuais secundárias. Como os gametas do macho são energeticamente baratos e abundantes em cada ejaculação, um macho pode aumentar muito seu sucesso sexual acasalando com muito mais frequência do que a fêmea. Os espermatozoides, ao contrário dos óvulos, também são móveis, permitindo que o espermatozoide nade em direção ao óvulo através dos órgãos sexuais femininos. A competição espermática também é um fator importante no desenvolvimento dos espermatozoides. Apenas um espermatozoide pode fertilizar um óvulo e, como as fêmeas podem potencialmente acasalar com mais de um macho antes que a fertilização ocorra, produzir espermatozoides mais rápidos, mais abundantes e mais viáveis do que os produzidos por outros machos pode dar a um macho vantagem reprodutiva.

Como as fêmeas são frequentemente o fator limitante no sucesso reprodutivo de uma espécie, espera-se frequentemente que os machos procurem e compitam pela fêmea, conhecido como competição intraespecífica. Isso pode ser visto em organismos como besouros-do-feijão, pois o macho que procura fêmeas com mais frequência é frequentemente mais bem-sucedido em encontrar parceiros e se reproduzir. Em espécies que passam por essa forma de seleção, um macho apto seria aquele que é rápido, tem órgãos sensoriais mais refinados e consciência espacial.

Algumas características sexuais secundárias não se destinam apenas a atrair parceiros, mas também a competir com outros machos por oportunidades de cópula. Algumas estruturas, como chifres em veados, podem fornecer benefícios ao sucesso reprodutivo do macho, fornecendo uma arma para impedir que machos rivais alcancem o sucesso reprodutivo. No entanto, outras estruturas, como as grandes penas coloridas da cauda encontradas em pavões machos, são resultado da fuga de Fisher bem como de vários outros fatores específicos da espécie. Devido às fêmeas selecionarem características específicas nos machos, com o tempo, essas características são exageradas a ponto de poderem prejudicar a capacidade de sobrevivência do macho. No entanto, como essas características beneficiam muito a seleção sexual, sua utilidade em fornecer mais oportunidades de acasalamento supera a possibilidade de que a característica possa levar a um encurtamento de sua vida útil por meio de predação ou fome. Essas características desejáveis vão além das partes físicas do corpo e geralmente se estendem ao comportamento de cortejo e aos presentes nupciais também.

Embora alguns comportamentos em machos sejam destinados a funcionar dentro dos parâmetros da escolha feminina, algumas características masculinas funcionam contra ela. Machos suficientemente fortes, em alguns casos, podem se impor sobre uma fêmea, forçando a fertilização e anulando a escolha feminina. Como isso pode ser frequentemente perigoso para a fêmea, uma corrida armamentista evolutiva entre os sexos é frequentemente um resultado.

História

Charles Darwin escreveu que a anisogamia teve um impacto na evolução do dimorfismo sexual. Ele também argumentou que a anisogamia teve um impacto no comportamento sexual. A anisogamia tornou-se um tópico importante nas ciências biológicas quando Charles Darwin escreveu sobre seleção sexual.

Modelos matemáticos que buscavam explicar a evolução da anisogamia foram publicados já em 1932, mas o primeiro modelo consistente com a teoria evolutiva foi o publicado por Geoff Parker, Robin Baker e Vic Smith em 1972.

Evolução

Embora sua evolução não tenha deixado registros fósseis, é geralmente aceito que a anisogamia evoluiu a partir da isogamia e que evoluiu independentemente em vários grupos de eucariotos, incluindo protistas, algas, plantas e animais. De acordo com John Avise, a anisogamia provavelmente se originou por volta da mesma época em que a reprodução sexuada e a multicelularidade ocorreram. Ocorreu há 1 bilhão de anos. A anisogamia evoluiu primeiro em espécies multicelulares haploides depois que diferentes tipos de acasalamento foram estabelecidos.

As três principais teorias para a evolução da anisogamia são a competição de gametas, a limitação de gametas e os conflitos intracelulares, mas a última dessas três não é bem apoiada pelas evidências atuais. Tanto a competição de gametas quanto a limitação de gametas assumem que a anisogamia se originou por meio de seleção disruptiva agindo sobre uma população isogâmica ancestral com fertilização externa, devido a um trade-off entre um número maior de gametas e o tamanho do gameta (que por sua vez afeta a sobrevivência do zigoto), porque o recurso total que um indivíduo pode investir na reprodução é assumido como fixo.

A primeira teoria matemática formal proposta para explicar a evolução da anisogamia foi baseada na limitação de gametas: este modelo assumia que a seleção natural levaria a tamanhos de gametas que resultam no maior número de fertilizações bem-sucedidas em toda a população. Se for assumido que uma certa quantidade de recursos fornecidos pelos gametas é necessária para a sobrevivência do zigoto resultante, e que há um trade-off entre o tamanho e o número de gametas, então mostrou-se que esse ótimo é aquele em que ambos os gametas pequenos (masculinos) e grandes (femininos) são produzidos. No entanto, esses primeiros modelos assumem que a seleção natural atua principalmente no nível populacional, algo que hoje se sabe ser uma suposição muito problemática.

O primeiro modelo matemático a explicar a evolução da anisogamia por meio da seleção em nível individual, e que se tornou amplamente aceito, foi a teoria da competição de gametas ou espermática. Aqui, a seleção ocorre no nível individual: aqueles indivíduos que produzem mais (mas menores) gametas também ganham uma proporção maior de fertilizações simplesmente porque produzem um número maior de gametas que "procuram" os do tipo maior. No entanto, como os zigotos formados a partir de gametas maiores têm melhores perspectivas de sobrevivência, esse processo pode novamente levar à divergência dos tamanhos dos gametas em gametas grandes e pequenos (femininos e masculinos). O resultado final é aquele em que parece que os numerosos gametas pequenos competem pelos gametas grandes que são encarregados de fornecer o máximo de recursos para a prole.

Alguns trabalhos teóricos recentes desafiaram a teoria da competição de gametas, mostrando que a limitação de gametas por si só pode levar à divergência dos tamanhos dos gametas mesmo sob seleção em nível individual. Embora isso seja possível, também foi demonstrado que a competição de gametas e a limitação de gametas são as extremidades de um continuum de pressões seletivas, e podem atuar separadamente ou em conjunto, dependendo das condições. Essas pressões seletivas também atuam na mesma direção (para aumentar o número de gametas em detrimento do tamanho) e no mesmo nível (seleção individual). A teoria também sugere que a limitação de gametas só poderia ter sido a força dominante da seleção para a origem evolutiva dos sexos sob circunstâncias bastante limitadas, e a presença em média de apenas um competidor pode tornar a força evolutiva "egoísta" da competição de gametas mais forte do que a força "cooperativa" da limitação de gametas, mesmo que a limitação de gametas seja muito aguda (aproximadamente 100% dos óvulos permanecendo não fertilizados).

Há, portanto, uma base teórica relativamente sólida para entender essa transição fundamental da isogamia para a anisogamia na evolução da reprodução, que é prevista estar associada à transição para a multicelularidade. De fato, Hanschen et al. (2018) demonstram que a anisogamia evoluiu a partir de ancestrais multicelulares isogâmicos e que a anisogamia impulsionaria subsequentemente o dimorfismo sexual secundário. Existem algumas evidências empíricas comparativas para as teorias de competição de gametas, embora seja difícil usar essas evidências para separar completamente as teorias de competição e limitação, porque suas previsões testáveis são semelhantes. Também foi alegado que alguns dos organismos usados em tais estudos comparativos não se ajustam bem às suposições teóricas.

Hipótese da "isogamia inflada"

Em 2022, Yasui propôs a hipótese da "isogamia inflada", oferecendo uma nova perspectiva sobre a evolução da anisogamia além da seleção disruptiva de tamanho assumida no modelo de Parker–Baker–Smith (PBS). Em organismos unicelulares, observa-se o estado básico de 'isogamia inteligente'. Nesse estado, cada progenitor (tamanho 2R) divide a quantidade mínima de recursos necessária para a sobrevivência (R) produzindo quatro isogametas, cada um de tamanho 0,5R, por meio da meiose. Um desses isogametas então se funde com outro (0,5R + 0,5R = R). Se um progenitor reduz seu tamanho de gameta (ou seja, tenta se tornar masculino), o zigoto resultante não atinge o tamanho necessário R e morre. Além disso, organismos unicelulares podem produzir apenas até quatro gametas. No entanto, com a evolução da multicelularidade, a capacidade de produção de recursos aumentou, permitindo que o tamanho do gameta em ambos os sexos "inflasse" para 1R, formando zigotos de 2R. Isso criou um estado temporário em que o zigoto recebia mais recursos do que o estritamente necessário para a sobrevivência. Nesse ponto, um sexo adotou uma estratégia de "trapaça" reduzindo seu tamanho de gameta para 0,5R e, assim, diminuindo seu próprio investimento, ganhando uma vantagem ao produzir muitos gametas pequenos (ou seja, esperma) e fertilizar múltiplos parceiros — observe que a multicelularidade permitiu a produção de mais de quatro, até mesmo cinco ou mais, gametas. Esta marcou a origem dos machos. Inicialmente, o sexo oposto (que se tornou feminino) não mudou seu investimento do estado de isogamia inflada e aceitou essa "trapaça" sem ganhar ou perder com ela, resultando em um estado de comensalismo no qual apenas os machos se beneficiavam. No entanto, à medida que os machos começaram a fornecer numerosos gametas pequenos, a taxa de fertilização aumentou, e as fêmeas também ganharam uma vantagem ao reduzir o risco de óvulos não fertilizados. Assim, a relação entre machos e fêmeas evoluiu para o mutualismo, onde cada um compensava as fraquezas do outro — as fêmeas fornecendo nutrição, mas carecendo de mobilidade, e os machos oferecendo mobilidade, mas sem contribuição nutricional. Eventualmente, essa relação mutualista se estabilizou em um dimorfismo distinto: óvulos grandes e imóveis e espermatozoides minúsculos e móveis — uma forma estável de anisogamia com dois sexos separados.

Um sistema modelo valioso para o estudo da evolução da anisogamia são as algas volvocinas, cujo grupo de clorófitas é bastante único por suas espécies existentes exibirem uma diversidade de sistemas de acasalamento (isogamia e anisogamia), além de seus extremos tanto na unicelularidade quanto na multicelularidade com uma diversidade de formas em espécies de tamanhos intermediários. Algas marinhas têm sido estudadas de perto para entender as trajetórias de tais sistemas reprodutivos diversificados, evolução do sexo e tipos de acasalamento, bem como a adaptabilidade e estabilidade da anisogamia.

Ver também

Referências

  1. 1 2 Lehtonen, J.; Kokko, Hanna; Parker, Geoff A. (outubro de 2016). «What do isogamous organisms teach us about sex and the two sexes?». Philosophical Transactions of the Royal Society of London. Series B, Biological Sciences. 371 (1706). PMC 5031617Acessível livremente. PMID 27619696. doi:10.1098/rstb.2015.0532
  2. ↑ Davies, Nicholas B.; Krebs, John R. (17 de julho de 2009). An Introduction to Behavioural Ecology. [S.l.]: John Wiley & Sons. pp. 175–206. ISBN 978-1-4443-1402-1. Consultado em 15 de junho de 2021. Cópia arquivada em 28 de março de 2024
  3. 1 2 Pitnick, Scott S.; Hosken, Dave J.; Birkhead, Tim R. (2008). Sperm Biology: An Evolutionary Perspective. [S.l.]: Academic Press. pp. 43–44. ISBN 978-0-08-091987-4
  4. 1 2 3 Lehtonen, Jussi (5 de março de 2021). «The Legacy of Parker, Baker and Smith 1972: Gamete Competition, the Evolution of Anisogamy, and Model Robustness». Cells. 10 (3): 573. PMC 7998237Acessível livremente. PMID 33807911. doi:10.3390/cells10030573Acessível livremente
  5. ↑ Togashi, Tatsuya; Bartelt, John L.; Yoshimura, Jin; Tainaka, Kei-ichi; Cox, Paul Alan (21 de agosto de 2012). «Evolutionary trajectories explain the diversified evolution of isogamy and anisogamy in marine green algae». Proceedings of the National Academy of Sciences. 109 (34): 13692–13697. Bibcode:2012PNAS..10913692T. PMC 3427103Acessível livremente. PMID 22869736. doi:10.1073/pnas.1203495109Acessível livremente
  6. ↑ Leonard, Janet; Cordoba-Aguilar, Alex (19 de julho de 2010). The Evolution of Primary Sexual Characters in Animals (em inglês). [S.l.]: Oxford University Press, USA. pp. 18–20. ISBN 978-0-19-532555-3. Consultado em 19 de agosto de 2021. Cópia arquivada em 28 de março de 2024
  7. ↑ Encyclopedia of Animal Behavior (em inglês). 2. [S.l.]: Academic Press. 21 de janeiro de 2019. p. 7. ISBN 978-0-12-813252-4. Consultado em 27 de novembro de 2021. Cópia arquivada em 28 de março de 2024
  8. ↑ Andersson, Malte (31 de dezembro de 2019). Sexual Selection (em inglês). [S.l.]: Princeton University Press. ISBN 978-0-691-20727-8. Consultado em 27 de novembro de 2021. Cópia arquivada em 28 de março de 2024
  9. ↑ Majerus, M. E. N. (2003). Sex Wars: Genes, Bacteria, and Biased Sex Ratios (em inglês). [S.l.]: Princeton University Press. pp. 7–8. ISBN 978-0-691-00981-0. Consultado em 19 de agosto de 2021. Cópia arquivada em 28 de março de 2024
  10. 1 2 Yasui, Yukio; Hasegawa, Eisuke (2022). «The origination events of gametic sexual reproduction and anisogamy». Journal of Ethology. 40: 273–284. doi:10.1007/s10164-022-00760-3Acessível livremente
  11. ↑ Workman, Lance; Reader, Will (16 de setembro de 2015). Evolution and Behavior (em inglês). [S.l.]: Routledge. p. 70. ISBN 978-1-317-53682-6. Consultado em 27 de novembro de 2021. Cópia arquivada em 28 de março de 2024
  12. ↑ «Definition of ANISOGAMOUS». Merriam-Webster (em inglês). Consultado em 14 de setembro de 2021. Cópia arquivada em 14 de setembro de 2021
  13. ↑ «Anisogamy». Consultado em 22 de novembro de 2009. Cópia arquivada em 7 de junho de 2011
  14. ↑ Kumar R, Meena M, Swapnil P (2019). «Anisogamy». In: Vonk J, Shackelford T. Encyclopedia of Animal Cognition and Behavior. Cham: Springer International Publishing. pp. 1–5. ISBN 978-3-319-47829-6. doi:10.1007/978-3-319-47829-6_340-1
  15. ↑ Encyclopedia of Evolutionary Biology (em inglês). [S.l.]: Academic Press. 14 de abril de 2016. ISBN 978-0-12-800426-5. Consultado em 9 de abril de 2021. Cópia arquivada em 28 de março de 2024
  16. ↑ Dusenbery, David B (2009). «Gametes». Living at Micro Scale: The Unexpected Physics of Being Small. [S.l.]: Harvard University Press. pp. 308–326. ISBN 978-0-674-03116-6. JSTOR j.ctv1pncp4p.26. doi:10.2307/j.ctv1pncp4p.26
  17. 1 2 3 4 De Lisle, S.P.; Rowe, L. (1803). 20142213. «Independent evolution of the sexes promotes amphibian diversification». Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences. 282 (1803). PMC 4345436Acessível livremente. PMID 25694616. doi:10.1098/rspb.2014.2213Acessível livremente
  18. ↑ Levitan, Don R. (1996). «Effects of gamete traits on fertilization in the sea and the evolution of sexual dimorphism». Nature. 382 (11 de julho de 1996): 154. Bibcode:1996Natur.382..153L. doi:10.1038/382153a0
  19. ↑ Otto, Sarah P (2008). «Sexual Reproduction and the Evolution of Sex». Nature Education. 1 (1): 182
  20. 1 2 3 4 Fritzsche, K; Arnqvis, G (2013). «Homage to Bateman: Sex Roles Predict Sex Differences in Sexual Selection». Evolution. 67 (7): 1926–1936. PMID 23815650. doi:10.1111/evo.12086Acessível livremente
  21. ↑ Danielson-François, Anne; Hou, Chueh; Cole, Nina; Tso, I-Min (outubro de 2012). «Scramble competition for moulting females as a driving force for extreme male dwarfism in spiders». Animal Behaviour. 84 (4): 937–945. doi:10.1016/j.anbehav.2012.07.018
  22. 1 2 3 4 5 Monro, Keyne; Marshall, Dustin J. (13 de julho de 2016). 20160671. «Unravelling anisogamy: egg size and ejaculate size mediate selection on morphology in free-swimming sperm». Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences. 283 (1834). PMC 4947887Acessível livremente. PMID 27412273. doi:10.1098/rspb.2016.0671
  23. 1 2 3 Davies, N. B., Krebs, J. R., & West, S. A. (2012). An introduction to behavioural ecology. Oxford: Wiley-Blackwell.[falta página]
  24. ↑ Fromhage, Lutz; Jennions, Michael D. (2016). 12517. «Coevolution of parental investment and sexually selected traits drives sex-role divergence». Nature Communications. 7 (1). Bibcode:2016NatCo...712517F. PMC 4992156Acessível livremente. PMID 27535478. doi:10.1038/ncomms12517
  25. ↑ j. Orr, Teri; Brennan, Patricia L.R. (2018). «Sperm Storage and Delayed Fertilization». Encyclopedia of Reproduction. [S.l.: s.n.] pp. 350–355. ISBN 978-0-12-815145-7. doi:10.1016/B978-0-12-809633-8.20577-3
  26. 1 2 Nakadera, Y.; Koene, J. M. (2013). «Reproductive strategies in hermaphroditic gastropods: Conceptual and empirical approaches». Canadian Journal of Zoology. 91 (6): 367–381. Bibcode:2013CaJZ...91..367N. doi:10.1139/cjz-2012-0272
  27. ↑ Friesen, C. R.; Uhrig, E. J.; Mason, R. T.; Brennan, P. L. R. (2016). «Female behaviour and the interaction of male and female genital traits mediate sperm transfer during mating». Journal of Evolutionary Biology. 29 (5): 952–964. PMID 26809830. doi:10.1111/jeb.12836Acessível livremente
  28. ↑ Székely, Tamás; Moore, Allen J.; Komdeur, Jan (18 de novembro de 2010). Social Behaviour: Genes, Ecology and Evolution (em inglês). [S.l.]: Cambridge University Press. pp. 231–232. ISBN 978-0-521-88317-7
  29. ↑ Hamaji, Takashi; Kawai-Toyooka, Hiroko; Uchimura, Haruka; Suzuki, Masahiro; Noguchi, Hideki; Minakuchi, Yohei; Toyoda, Atsushi; Fujiyama, Asao; Miyagishima, Shin-ya; Umen, James G.; Nozaki, Hisayoshi (8 de março de 2018). «Anisogamy evolved with a reduced sex-determining region in volvocine green algae». Communications Biology. 1 (1): 17. PMC 6123790Acessível livremente. PMID 30271904. doi:10.1038/s42003-018-0019-5
  30. ↑ Bachtrog D, Mank JE, Peichel CL, Kirkpatrick M, Otto SP, Ashman TL, Hahn MW, Kitano J, Mayrose I, Ming R, Perrin N, Ross L, Valenzuela N, Vamosi JC (2014). e1001899. «Sex determination: why so many ways of doing it?». PLOS Biology. 12 (7). PMC 4077654Acessível livremente. PMID 24983465. doi:10.1371/journal.pbio.1001899Acessível livremente
  31. ↑ Avise, John (15 de janeiro de 2013). Evolutionary Perspectives on Pregnancy (em inglês). [S.l.]: Columbia University Press. p. 9. ISBN 978-0-231-16060-5
  32. 1 2 3 Lehtonen, J.; Parker, G.A. (2014). «Gamete competition, gamete limitation, and the evolution of the two sexes». Molecular Human Reproduction. 20 (12): 1161–1168. PMID 25323972. doi:10.1093/molehr/gau068Acessível livremente
  33. 1 2 3 Hanschen, Erik R.; Herron, Matthew D.; Wiens, John J.; Nozaki, Hisayoshi; Michod, Richard E. (2018). «Multicellularity Drives the Evolution of Sexual Traits». The American Naturalist (em inglês). 192 (3): E93–E105. Bibcode:2018ANat..192E..93H. PMC 6685534Acessível livremente. PMID 30125231. doi:10.1086/698301
  34. 1 2 Lessells, C(Kate). M.; Snook, Rhonda R.; Hosken, David J. (2009). «The evolutionary origin and maintenance of sperm». Sperm Biology. [S.l.: s.n.] pp. 43–67. ISBN 978-0-12-372568-4. doi:10.1016/B978-0-12-372568-4.00002-1
  35. 1 2 Kalmus, H. (1932). Sobre o valor de conservação da anisogamia fenotípica (morfológica) e o surgimento das primeiras diferenças sexuais. «Über den Erhaltungswert der phänotypischen (morphologischen) Anisogamie und die Entstehung der ersten Geschlechtsunterschiede». Biologisches Zentralblatt (em alemão). 52: 716–736. hdl:2027/mdp.39015011421792
  36. ↑ Scudo, F.M. (1967). «Adaptive value of sexual dimorphism - I, anisogamy». Evolution. 21 (2): 285–291. JSTOR 2406676. PMID 28556138. doi:10.2307/2406676
  37. ↑ Dusenbery, D.B. (2000). «Selection for high gamete encounter rates explains the success of male and female mating types». Journal of Theoretical Biology. 202 (1): 1–10. Bibcode:2000JThBi.202....1D. PMID 10623494. doi:10.1006/jtbi.1999.1017
  38. ↑ Williams, George Christopher (2008). Adaptation and Natural Selection. [S.l.: s.n.] ISBN 978-1-4008-2010-8. doi:10.1515/9781400820108. Project MUSE book 33159[falta página]
  39. ↑ Parker, G.A.; Baker, R.R.; Smith, V.G.F. (1972). «The origin and evolution of gamete dimorphism and the male-female phenomenon». Journal of Theoretical Biology. 36 (3): 529–553. Bibcode:1972JThBi..36..529P. PMID 5080448. doi:10.1016/0022-5193(72)90007-0
  40. ↑ Parker, G.A. (1978). «Selection on non-random fusion of gametes during evolution of anisogamy». Journal of Theoretical Biology. 73 (1): 1–28. Bibcode:1978JThBi..73....1P. PMID 567721. doi:10.1016/0022-5193(78)90177-7
  41. ↑ Parker, G.A. (1982). «Why are there so many tiny sperm? Sperm competition and the maintenance of two sexes». Journal of Theoretical Biology. 96 (2): 281–294. Bibcode:1982JThBi..96..281P. PMID 7121030. doi:10.1016/0022-5193(82)90225-9
  42. ↑ Cox, P.A.; Sethian, J.A. (1985). «Gamete motion, search, and the evolution of anisogamy, oogamy, and chemotaxis». American Naturalist. 125 (1): 74–101. Bibcode:1985ANat..125...74C. doi:10.1086/284329
  43. ↑ Iyer, P.; Roughgarden, J. (2008). «Gametic conflict versus contact in the evolution of anisogamy». Theoretical Population Biology. 73 (4): 461–472. Bibcode:2008TPBio..73..461I. PMID 18485981. doi:10.1016/j.tpb.2008.02.002
  44. ↑ Yang, J.-N. (2010). «Cooperation and the evolution of anisogamy». Journal of Theoretical Biology. 264 (1): 24–36. Bibcode:2010JThBi.264...24Y. PMID 20097207. doi:10.1016/j.jtbi.2010.01.019
  45. ↑ Lehtonen, J.; Kokko, H. (2011). «Two roads to two sexes: unifying gamete competition and gamete limitation in a single model of anisogamy evolution». Behav Ecol Sociobiol. 65 (3): 445–459. Bibcode:2011BEcoS..65..445L. doi:10.1007/s00265-010-1116-8
  46. ↑ Parker, G.A.; Lehtonen, J. (2014). «Gamete evolution and sperm numbers: sperm competition versus sperm limitation». Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences. 281 (1791): 1791. PMC 4132674Acessível livremente. PMID 25100694. doi:10.1098/rspb.2014.0836
  47. ↑ Knowlton, N (1974). «A note on the evolution of gamete dimorphism». Journal of Theoretical Biology. 46 (1): 283–285. Bibcode:1974JThBi..46..283K. PMID 4850251. doi:10.1016/0022-5193(74)90153-2
  48. ↑ Parker, Geoff A (2011). «The origin and maintenance of two sexes (anisogamy), and their gamete sizes by gamete competition». In: Togashi, Tatsuya; Cox, Paul Alan. The Evolution of Anisogamy. [S.l.: s.n.] pp. 17–74. ISBN 978-0-521-88095-4. doi:10.1017/CBO9780511975943
  49. ↑ Randerson, J.P.; Hurst, L.D. (2001). «The uncertain evolution of the sexes». Trends in Ecology & Evolution. 16 (10): 571–579. doi:10.1016/s0169-5347(01)02270-4
  50. ↑ Ferris, Patrick; Olson, Bradley J. S. C.; De Hoff, Peter L.; Douglass, Stephen; Casero, David; Prochnik, Simon; Geng, Sa; Rai, Rhitu; Grimwood, Jane; Schmutz, Jeremy; Nishii, Ichiro; Hamaji, Takashi; Nozaki, Hisayoshi; Pellegrini, Matteo; Umen, James G. (16 de abril de 2010). «Evolution of an Expanded Sex-Determining Locus in Volvox». Science. 328 (5976): 351–354. Bibcode:2010Sci...328..351F. PMC 2880461Acessível livremente. PMID 20395508. doi:10.1126/science.1186222
  51. 1 2 Togashi, Tatsuya; Bartelt, John L.; Yoshimura, Jin; Tainaka, Kei-ichi; Cox, Paul Alan (2012). «Evolutionary trajectories explain the diversified evolution of isogamy and anisogamy in marine green algae». Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 109 (34): 13692–13697. Bibcode:2012PNAS..10913692T. PMC 3427103Acessível livremente. PMID 22869736. doi:10.1073/pnas.1203495109Acessível livremente
  52. ↑ Herron, Matthew D. (2016). «Origins of multicellular complexity: Volvox and the volvocine algae». Molecular Ecology. 25 (6): 1213–1223. Bibcode:2016MolEc..25.1213H. PMC 5765864Acessível livremente. PMID 26822195. doi:10.1111/mec.13551
  53. ↑ Cox, P. A.; Sethian, J. A. (1984). «Search, encounter rates, and the evolution of anisogamy». Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 81 (19): 6078–6079. Bibcode:1984PNAS...81.6078C. PMC 391862Acessível livremente. PMID 6592603. doi:10.1073/pnas.81.19.6078Acessível livremente