Mitochondriale Enoyl-Reduktase-Protein-assoziierte Neurodegeneration (MePAN, MEPAN), auch als MEPAN-Syndrom bekannt, ist eine seltene genetische mitochondriale Stoffwechselstörung. Sie zeigt sich typischerweise in der frühen Kindheit mit Dystonie, Optikusatrophie und Signalauffälligkeiten der Basalganglien, jedoch wurde auch eine Form mit LHON-ähnlicher Optikusneuropathie beschrieben. Die Erkrankung wird durch pathogene Varianten im Gen MECR verursacht, das die mitochondriale trans-2-Enoyl-CoA-Reduktase (MECR) kodiert, jenes Enzym, das für den letzten Schritt der mitochondrialen Fettsäuresynthese (mtFAS) verantwortlich ist. MEPAN wurde erstmals 2016 von Heimer et al. beschrieben.
In der Literatur wurden die folgenden Symptome und Anzeichen beschrieben:
Die Bewegungsstörung beginnt typischerweise in der frühen Kindheit, meist im Alter zwischen 1 und 6,5 Jahren, und besteht vorwiegend aus Dystonie, die von Chorea und/oder Ataxie begleitet sein kann. Die Dysarthrie beeinträchtigt zunehmend die Sprechflüssigkeit und Sprachverständlichkeit. Die Optikusatrophie entwickelt sich tendenziell später, meist im Alter zwischen 4 und 12 Jahren.
Neben der klassischen früh beginnenden Verlaufsform umfasst das MECR-bezogene Krankheitsspektrum auch einen später beginnenden Phänotyp mit LHON-ähnlicher Optikusneuropathie, jedoch ohne die typische Bewegungsstörung und ohne Signalauffälligkeiten der Basalganglien.
MEPAN ist eine angeborene autosomal-rezessive Stoffwechselstörung, die durch homozygote oder compound-heterozygote pathogene Varianten im Gen MECR verursacht wird. Das Gen befindet sich beim Menschen auf Chromosom 1 am Genlocus p35.3, umfasst 18 Exons und kodiert das Enzym mitochondriale trans-2-Enoyl-CoA-Reduktase (MECR). Durch alternatives Spleißen entstehen aus dem Gen neun proteinkodierende mRNA-Transkripte, die fünf MECR-Proteinisoformen kodieren. Bei MEPAN führen pathogene Varianten in MECR zu einer verminderten Enzymmenge oder zu instabilen Enzymformen, die fehlgefaltet oder verkürzt sein können. Es wird angenommen, dass ein vollständiger Funktionsverlust beim Menschen embryonal tödlich ist, da Mäuse mit vollständigem Mecr-Knockout die Embryonalentwicklung nicht überleben.
MEPAN kann bei Personen jeder ethnischen Herkunft auftreten, wurde jedoch häufiger bei Personen aschkenasisch-jüdischer Abstammung beschrieben. Orphanet ordnet MEPAN der Prävalenzkategorie von weniger als 1 Betroffener pro 1.000.000 Personen zu.

MECR kodiert das Enzym mitochondriale trans-2-Enoyl-CoA-Reduktase, das den letzten Schritt der mitochondrialen Fettsäuresynthese (mtFAS) katalysiert. Das Enzym schließt die Serie an Reaktionen ab, durch die die an mtACP gebundene ungesättigte Fettsäure-Acylkette wieder gesättigt wird. Dies macht die Fettsäure-Acylkette für den nächsten Verlängerungszyklus wieder verfügbar. NADPH, dessen Verfügbarkeit in Mitochondrien von NADK2 abhängt, liefert die hierfür erforderliche Reduktionskraft. Durch wiederholte Zyklen erzeugt die mitochondriale Fettsäuresynthese Acyl-mtACP-Spezies mit Kettenlängen von C2 bis C16. Die von MECR katalysierte Reaktion lässt sich wie folgt zusammenfassen:
Die entstehenden Acyl-mtACP-Spezies sind an mehreren mitochondrialen Prozessen beteiligt: Octanoyl-mtACP (C8) dient als Vorläufer für die Liponsäuresynthese und die anschließende Protein-Lipoylierung, während längerkettige Acyl-mtACP-Spezies an LYRM-Proteine binden, die am Zusammenbau der Atmungskette und der Eisen-Schwefel-Cluster-Biogenese beteiligt sind. Die mtFAS-Aktivität wurde außerdem mit der mitochondrialen Translation sowie mit den Konzentrationen von Polyaminen, darunter Spermidin und Spermin, und bioaktiven Lipiden wie Lysophospholipiden und Sphingolipiden in Verbindung gebracht.
Es wurde zudem berichtet, dass MECR an Transkriptionsfaktoren der PPAR-Familie bindet und die Transkription aktiviert, was auf eine mögliche Verbindung zwischen nukleärer Genregulation und mitochondrialer Fettsäuresynthese hindeutet.
Bei MEPAN beeinträchtigt die funktionsgestörte MECR die mitochondriale Fettsäuresynthese, was mit mehreren nachgeschalteten mitochondrialen Auffälligkeiten in Verbindung gebracht wurde. Hinweise auf eine beeinträchtigte Protein-Lipoylierung stammen von Patienten-Fibroblasten, die eine verminderte Lipoylierung von DLAT, einer Untereinheit des Pyruvatdehydrogenase-Komplexes, sowie von DLST zeigten, einer Untereinheit, die vom 2-Oxoglutaratdehydrogenase-Komplex und vom 2-Oxoadipatdehydrogenase-Komplex verwendet wird. Ein MEPAN-Mausmodell zeigte jedoch ein gewebespezifisches Muster mit verminderter Protein-Lipoylierung im Kleinhirn und in der Großhirnrinde, nicht jedoch in der Netzhaut. Dies deutet darauf hin, dass die Optikusneuropathie möglicherweise nicht durch eine beeinträchtigte Lipoylierung in der Netzhaut verursacht wird. Dasselbe Mausmodell deutet darauf hin, dass der Verlust der mtACP-Acylierung die Interaktion mit LYRM-Proteinen stört und dadurch sowohl die Eisen-Schwefel-Cluster-Zusammenbau-Maschinerie als auch die Bildung von Atmungskettenkomplexen und Superkomplexen beeinträchtigt. Passend zu einer beeinträchtigten Eisen-Schwefel-Cluster-Biogenese wurde auch berichtet, dass Patientenfibroblasten erhöhte Mengen an Eisen und Ceramiden anreichern. Es wird angenommen, dass die verminderte Aktivität des Eisen-Schwefel-Cluster-abhängigen Enzyms Aconitase eine Citratansammlung begünstigten und dadurch zu einer erhöhten De-novo-Ceramidsynthese führen könnte. In Fliegenmodellen unterdrückte eine Verringerung des Eisengehalts durch eine eisenarme Ernährung oder Chelatbildung oder eine pharmakologische Senkung der Ceramidspiegel neurodegenerative Phänotypen.
Im MEPAN-Mausmodell war die mitochondriale Atmung im Kleinhirn, nicht jedoch in der Großhirnrinde vermindert, was für eine regionsspezifische mitochondriale Funktionsstörung spricht, die auch mit dem vorwiegend motorischen Phänotyp im Einklang steht.
MECR wurde außerdem mit dem Stoffwechsel von Immunzellen in Verbindung gebracht, da ein T-Zell-spezifischer Verlust von Mecr bei Mäusen die Fitness aktivierter CD4+-T-Zellen und ihre Entzündungsfunktion beeinträchtigte, mit möglicher Relevanz für die Immunfunktion bei MEPAN-Patienten.
Ein Verdacht auf MEPAN ergibt sich aus dem klinischen Erscheinungsbild, insbesondere aus einer früh beginnenden Bewegungsstörung, Optikusatrophie und MRT-Signalauffälligkeiten der Basalganglien. Die Bestätigung erfordert eine molekulargenetische Untersuchung, die entweder als Einzelgenanalyse des MECR-Gens oder als phänotypbasiertes Multigen-Panel, etwa ein Dystonie-Panel, erfolgen kann. Wenn sich das klinische Erscheinungsbild nicht eindeutig von anderen im Kindesalter beginnenden Dystonien abgrenzen lässt, kann eine umfassendere genetische Untersuchung erfolgen, meist mittels Exomsequenzierung, aber auch mittels Genomsequenzierung. Die Diagnose wird gestellt, wenn das klinische Erscheinungsbild zu MEPAN passt und pathogene oder wahrscheinlich pathogene Varianten in beiden Kopien des MECR-Gens nachgewiesen werden.
Die Differentialdiagnose umfasst Erkrankungen mit überlappenden Merkmalen wie im Kindesalter beginnende Bewegungsstörungen, Signalveränderungen der Basalganglien in der MRT oder Optikusatrophie. Dazu gehören das Leigh-Syndrom, die Lebersche hereditäre Optikusneuropathie (LHON), Glutarazidurie Typ 1, D-2-Hydroxyglutarazidurie, biotin-thiamin-ansprechende Basalganglienerkrankung, Chorea Huntington, Chorea-Akanthozytose, dentatorubrale-pallidoluysische Atrophie (DRPLA), Morbus Wilson und Neurodegeneration mit Eisenablagerung im Gehirn (NBIA).
Eine heilende Behandlung für MEPAN ist bislang nicht etabliert. Dystonie kann mit Anticholinergika, Baclofen oder Benzodiazepinen behandelt werden, wobei Nebenwirkungen ihre Anwendung einschränken können. Bei zwei Kindern mit MEPAN und schwerer Dystonie, die sich mit Medikamenten nicht ausreichend behandeln ließ, wurde eine Tiefe Hirnstimulation (THS) mit individuell ausgewählten Stimulationszielen beschrieben, die mit verbesserten Dystonie-Scores einherging. Physiotherapie und Ergotherapie können zusammen mit Mobilitätshilfen dazu beitragen, den Bewegungsumfang, alltagspraktische Fähigkeiten und die Mobilität zu erhalten. Dysarthrie kann Logopädie oder unterstützte Kommunikationsgeräte erforderlich machen, während Sehbeeinträchtigungen mit Sehhilfen versorgt werden können.
Ein empirische Behandlung mit mitochondrialen Nahrungsergänzungsmitteln („Mito-Cocktail“) aus Coenzym Q10, Riboflavin, Thiamin, Alpha-Liponsäure, Octansäure, Vitamin E und Vitamin C wird in der Literatur erwähnt, ihre Wirksamkeit ist jedoch nicht belegt. Ein verwandter Ansatz mit Liponsäure und einer Formulanahrung mit hohem Gehalt an mittelkettigen Triglyceriden veränderte in einem Purkinje-Zell-spezifischen Mecr-Knockout-Mausmodell die Fettsäureprofile im Plasma und Kleinhirn, verhinderte jedoch weder den Verlust von Purkinje-Zellen noch die Neurodegeneration.
In der präklinischen Wirkstoffumwidmungsforschung wurden Echinocandine als mögliche Therapiekandidaten für MEPAN identifiziert. Dabei zeigte sich in Hefemodellen mit nachgebildeten menschlichen MECR-Varianten eine Rettung nur bei Missense-Varianten, bei denen ein gefaltetes MECR-Protein erhalten blieb. Unter den getesteten Echinocandinen zeigte Anidulafungin in Patientenfibroblasten die stärkste Verbesserung der mitochondrialen Funktion.
Eine präklinische Gentherapie für MEPAN, die auf einem selbstkomplementären AAV9-Vektor beruht, befindet sich in Entwicklung. Der Vektor soll MECR einschleusen und in Mausmodellen zu einer starken MECR-Proteinexpression in neuralem Gewebe führen.
Die präklinischen Forschung hat auch vorgeschlagen, ein durch Protein-Engineering verändertes bakterielles Lipoat-Protein-Ligase A (LplA)-Enzym, in die Mitochondrien menschlicher Zellen einzuschleusen, um die gestörte De-novo-Liponsäuresynthese zu umgehen. In menschlichen MECR-Knockout-Zellen, denen exogene Liponsäure zugeführt wurde, stellte dieser Ansatz die Protein-Lipoylierung wieder her und verbesserte die Zellatmung.