Seuraura
Coyle kävi koulua Weymouthin High Schoolissa. Hän pelasi Thayer Academyssä vuodet 2007–2009 ja oli kerran USHS:n arvoikkain pelaaja, mutta päätti palata Weymothiin Thayerissa juniorina pelaamisen sijaan. Kaudella 2009–2010 Coyle pelasi EJHL:n South Shore Kingsissä, jota valmensi hänen isänsä Chuck Coylen entinen joukkuekaveri Scott Harlow. Hän oli tehoilla 21+42=63 EJHL:n pistepörssissä kuudes ja valittiin vuoden tulokkaaksi. Coyle pelasi kauden aikana myös Yhdysvaltain alle 18-vuotiaiden maajoukkueessa. Hän voitti vuonna 2010 John Carlton Awardin, joka myönnetään Itäisen Massachusettsin High Schoolin oppilas-urheilijalle.
San Jose Sharks varasi Coylen ensimmäisellä kierroksella 28. pelaajana NHL:n varaustilaisuudessa 2010, mutta kauppasi hänet kesällä 2011 Minnesota Wildiin vaihdossa Brent Burnsiin ja toisen kierroksen varausvuoroon kesän 2012 varaustilaisuudessa yhdessä Devin Setoguchin ja ensimmäisen kierroksen varausvuoroon kesän 2011 varaustilaisuudessa. Hän pitää esikuvanaan Pittsburgh Penguinsin Sidney Crosbya. Kaudeksi 2010–2011 hän siirtyi Bostonin yliopistoon. Hän teki kaudella tehot 7+19=26 ja voitti Hockey Eastin vuoden tulokkaan palkinnon ja valittiin Hockey Eastin tulokkaiden tähdistökentälliseen. Kesällä 2011 Sharks myi Colen pelaajaoikeudet Minnesota Wildiin vaihdossa Brent Burnsiin ja toisen kierroksen varausvuoroon kesän 2012 varaustilaisuudessa yhdessä Devin Setoguchin ja ensimmäisen kierroksen varausvuoroon kesän 2011 varaustilaisuudessa.
Kauden 2011–2012 Coyle aloitti Bostonin yliopistossa, mutta päätti siirtyä joulukuussa 2011 QMJHL-joukkue Saint John Sea Dogsiin.
Maaliskuussa 2012 Coyle teki kolmivuotisen tulokassopimuksen Minnesota Wildin kanssa, mutta pelasi kauden loppuun QMJHL:n Saint John Sea Dogsissa. Kausi päättyi mestaruuteen ja Coyle palkittiin pudotuspelien arvokkaimpana pelaajana Guy Lafleur Trophyllä. Hän oli pudotuspeleissä joukkueen paras pistemies tehoilla 15+19=34 Stanislav Galijevin kanssa, joilla molemmilla oli samat tehot.
Tynkäkauden 2012–2013 Coyle aloitti AHL:ssä Houston Aerosissa NHL:n työsulun vuoksi. Coyle debytoi NHL:ssä 4. helmikuuta 2013 Phoenix Coyotesia vastaan. Hän teki avausmaalinsa ja pisteen Calgary Flamesia vastaan Joey MacDonaldia vastaan 23. helmikuuta 2013. Coyle pelasi lupaavan debyyttikauden NHL:ssä vakiinnuttaen paikkansa kauden edetessä. Hän teki 37 ottelussa tehot 8+6=14.
Kausi 2013–2014 oli Coylelle vahvan tulokaskauden runkosarjan osalta pienimuotoinen pettymys, kun hän teki 70 ottelussa tehot 12+18=30. Hän vaihtoi kauden alla pelinumeronsa 63:sta hyökkääjälle harvinaisen pieneen 3:een.
Lokakuussa 2014 Coyle teki Wildin kanssa viiden vuoden jatkosopimuksen, jolla hän tienaa yhdestä kaudesta 3,2 miljoonaa dollaria. Kaudella 2014–2015 Coyle ei vieläkään vakiinnuttanut paikkaansa Minnesotan kahdessa ensimmäisessä ketjussa, vaikka hän pelasikin kohtalaisen kauden vaihtelevalla peliajalla. Runkosarjan 82 ottelussa syntyivät tehot 11+24=35.
Marraskuussa 2019 Coyle teki kuuden vuoden jatkosopimuksen Boston Bruinsin kanssa., johon oli siirtynyt siirtotakarajalla helmikuussa 2019 Wildista.
Maaaliskuussa 2025 Bruins kauppasi Coylen ja viidennen kierroksen varausvuoron vuoden 2026 varaustilaisuudessa Colorado Avalancheen vaihdossa Casey Mittelstadtiin, Will Zellersin pelaajaoikeuksiin ja toisen kierroksen varausvuoroon vuoden 2025 varaustilaisuudessa.
Kesäkuussa 2025 Avalanche kauppasi Coylen ja Miles Woodin Columbus Blue Jacketsiin vaihdossa Gavin Brindleyhyn, kolmannen kierroksen varausvuoroon vuoden 2025 varaustilaisuudessa ja ehdolliseen toisen kierroksen varausvuoroon vuoden 2027 varaustilaisuudessa. Toukokuussa 2026 Coyle solmi Blue Jacketsin kanssa kuusivuotisen ja yhteensä 36 miljoonan dollarin arvoisen jatkosopimuksen.
Yhdysvallat
