Les Macrotermitinae sont des termites champignonnières, constituant une sous-famille de la famille des Termitidae que l'on ne trouve que dans les régions tropicales de l'Ancien Monde.
Cette sous-famille comprend 12 genres et environ 350 espèces, qui se distinguent par le fait qu'elles cultivent des champignons à l'intérieur de leurs nids pour nourrir les membres de la colonie. Malgré la réputation des termites pour leur capacité à décomposer et digérer le bois, la plupart des espèces de termites ne possèdent pas la capacité de digérer la cellulose contenue dans le bois. Les Macrotermitinae utilisent quant à eux leurs monticules pour cultiver des champignons dans une relation mutualiste, semblable à celle des fourmis champignonnières telles que les fourmis coupeuses de feuilles. Les termites ouvriers trouvent des débris végétaux et les macèrent, en mâchant et en humidifiant la matière. Ils excrètent les excréments ainsi formés à l'intérieur du monticule. D'autres termites ouvriers utilisent cette matière pour construire des alvéoles fongiques. Le mycélium se propage ensuite dans les alvéoles et digère la matière végétale pour en faire une nourriture nutritive pour la colonie. Les monticules sont maintenus aussi humides que possible pour favoriser une croissance fongique rapide.
Identification
Le labre de l’imago et celui de l’ouvrière présentent une bande transversale sclérotisée dans leur partie postérieure; le labre semble divisé par une «charnière» constituée de tissu hyalin. La jonction mésentéro-proctodéale est dotée de quatre lobes.
Structure de la colonie
Les Macrotermitinae possèdent un système de colonie complexe. Une colonie mature de Macrotermitinae se compose d'un couple royal, d'une caste stérile, de reproducteurs ailés appelés «alates» et de jeunes. Un couple royal est composé d'un roi et d'une reine, les seuls capables de se reproduire. La caste stérile est composée d'ouvriers (ouvriers majeurs et ouvriers mineurs) et de soldats (soldats majeurs et soldats mineurs). Le couple royal produit des ouvriers, des soldats et des individus ailés (futurs couples royaux). Le couple royal vit dans la «chambre royale» où la reine pond continuellement des œufs lorsque le roi s'accouple avec elle. Les jeunes sont des ouvriers immatures, des soldats et des individus ailés. Après leur éclosion, ils vivent dans la chambre royale. Les ouvrières se concentrent sur les processus de la colonie, par exemple la collecte de matières végétales mortes, la fabrication des rayons fongiques, les soins aux larves, les soins aux jeunes, etc. Les soldats protègent la colonie.
Distribution
La sous-famille des Macrotermitinae a une large distribution dans les régions tropicales d'Afrique, du Moyen-Orient et d'Asie du Sud et du Sud-Est, mais elle n'est pas présente en Australie ni dans le Nouveau Monde . Des preuves fossiles provenant de Tanzanie montrent que les Macrotermitinae avaient développé l'agriculture il y a environ 31 millions d'années. L'analyse phylogénétique situe le développement de la myciculture plusieurs millions d'années après la disparition des protozoaires intestinaux chez l'ancêtre de la famille des Termitidae, qui aurait eu lieu il y a entre 50 et 80 millions d'années.
Écologie
Comme les autres termites, les Macrotermitinae sont des ingénieurs du sol, mélangeant leurs sécrétions salivaires avec les particules du sol pour créer leurs monticules et galeries solides et durs. Leurs termitières comptent parmi les plus grandes construites par toutes les espèces de termites, avec des volumes de plusieurs milliers de litres et une durée de vie de plusieurs décennies. Ce sont probablement les colonies de monticules les plus complexes de tous les groupes d'insectes. On compte 11 genres reconnus dans la sous-famille des Macrotermitinae et environ 330 espèces, la plus grande diversité se trouvant en Afrique. Environ 40 espèces de Termitomyces ont été identifiées comme symbiotes. Contrairement aux fourmis de la tribu des Attiniqui cultivent des champignons, les Termitomyces portent souvent des corps fructifères qui produisent des spores, et l'on pense que la transmission du champignon à d'autres termites se fait principalement par transmission horizontale (de frère à frère) plutôt que par transmission verticale (de mère à fille). Certaines espèces font exception à cette règle, et chez les cinq espèces du genre Microtermes testées, les champignons symbiotiques ne portaient pas de corps fructifères sexuels, et la transmission se faisait par voie maternelle. Une autre exception était l'espèce unique Macrotermes bellicosus où, là encore, le champignon ne produisait pas de fruits et où la transmission était paternelle.
Ils possèdent un système de castes assez rigide, avec peu de flexibilité après le stade larvaire initial. Ils présentent également des comportements complexes et leur présence dans une zone aride ou semi-aride peut être dominante par rapport aux autres espèces de termites. Cependant, comparés à d'autres termites supérieurs, ils présentent certaines caractéristiques primitives et n'ont pas réussi à développer la consommation du sol.
Le monticule contient des galeries et des chambres dans lesquelles les termites cultivent des champignons en symbiose. Les champignons concernés sont des espèces de Termitomyces; on ignore si une espèce de termite est toujours associée à une seule espèce de champignon, et il est probable que plusieurs espèces de termites puissent utiliser une seule espèce de champignon. Les termites ouvriers rapportent à la termitière des matières végétales telles que de l'herbe sèche, du bois en décomposition et des feuilles mortes. Cette matière est mâchée et semi-digérée par les termites, fertilisée par leurs excréments et placée dans les chambres où elle est rapidement colonisée par le champignon pour former un «nid de champignon». Les termites cultivent ces jardins de champignons, ajoutant plus de substrat au besoin et retirant les parties les plus anciennes du rayon pour la consommation par tous les membres de la colonie.
De plus, certaines espèces se nourrissent de divers types de matières végétales vivantes et mortes, y compris du bois, mais pas de végétation en décomposition; ces termites ont une flore intestinale microbienne similaire à celle d'autres espèces de termites.
Cycle de vie
Les Macrotermitinae, comme la plupart des insectes eusociaux, se reproduisent principalement par un essaimage massif appelé vol nuptial, dont la libération des individus ailés matures (alates) est coordonnée avec les colonies voisines et déclenchée par les pluies saisonnières. Les vols nuptiaux de la plupart des espèces sont nocturnes, bien que certains soient crépusculaires ou diurnes.
Peu après un vol nuptial, les oiseaux ailés retirent rapidement leurs ailes et partent former des couples composés respectivement du mâle (roi) et de la femelle (reine). Les couples royaux entièrement claustres s'isolent rapidement dans les sols sableux riches en argile de leur environnement et forment un copularium, également connu sous le nom de chambre claustre. Les couples s'accouplent et les œufs sont pondus en quelques jours. L'éclosion des œufs peut prendre de 2 à 4 semaines, donnant naissance à plusieurs dizaines de nymphes qui peuvent mettre de 1 à 3 mois à se transformer en premiers ouvriers et soldats.
Cycle de vie du symbiote
Transmission horizontale
Cycle de vie général des Macrotermitinae
Au moment où les premières ouvrières butineuses atteignent leur maturité et émergent, on peut observer l'apparition de fructifications ou de champignons poussant sur les monticules des colonies matures de Macrotermitinae, généralement entre 1/2 et 3 mois après les vols nuptiaux. Les champignons libèrent des spores sexuelles ( basidiospores ) qui sont dispersées dans l'environnement par le vent. Les ouvrières nanitiques ramassent ces spores de manière fortuite lorsqu'elles recherchent des détritus lignocellulosiques; composés en grande partie de feuilles, de bois et de débris d'herbe en décomposition sur lesquels les spores se sont déposées, et qui sont à leur tour ingérés et partiellement digérés avec les détritus collectés. Les débris, ainsi que les spores, sont ensuite transformés en boulettes rondes appelées mylosphères, qui sont ensuite moulées pour former le nid primordial du champignon. Après avoir survécu au passage dans l'intestin de leur hôte termite, les spores commencent à germer en hyphes homokaryoniques qui colonisent rapidement le nouveau nid de champignon. Les hyphes homocaryoniques résultantes fusionnent ensuite avec des homocaryons non apparentés de la même espèce dans un processus appelé plasmogamie, donnant naissance à un hétérocaryon avec plusieurs noyaux génétiquement distincts.
Du fait de ce mode de reproduction sexuée, une culture mixte de nombreux génotypes différents coexiste au sein des jardins fongiques des jeunes colonies de Macrotermitinae. En revanche, on sait que les colonies matures ne possèdent qu'une seule souche de Termitomyces clonée. Une monoculture apparaît probablement dans une colonie par le biais d'une sélection dépendante de la fréquence positive, dans laquelle un génotype surpasse les autres grâce à la préférence des termites pour la souche la plus vigoureusement productive et prolifique. À mesure que le champignon se développe, des sphères blanches riches en nutriments, appelées mycotêtes, également connues sous le nom de «nodules» ou sporodochium, commencent à pousser sur le rayon et constituent la principale source de nourriture des termites. Les mycotêtes contiennent des sous-structures appelées conidiophores qui forment des spores asexuées ( conidies ) qui sont utilisées pour propager asexuéement le champignon dans la colonie. Le génotype fongique qui présente la plus forte production de mycotêtes est généralement préféré par les termites, ce qui entraîne une forte expression de cette souche et conduit, au fil du temps, à l'émergence d'une monoculture dans la colonie. Des structures similaires mais d'apparence différente, appelées primordia, se forment également et sont des précurseurs des corps fructifères sexués de Termitomyces, bien que leur croissance soit normalement supprimée par la consommation des primordia par les termites,.
Chez la plupart des Macrotermitinae, c'est ainsi que leur symbiote Termitomyces se propage de génération en génération, comme décrit ci-dessus. Il existe peu d’exceptions connues, les plus importantes étant Macrotermes bellicosus du genre Macrotermes et les espèces appartenant au genre Microtermes. Dans les cas exceptionnels, le symbiote est transmis verticalement, c'est-à-dire que le couple de termites royaux transporte et propage le champignon à chaque nouvelle génération, et que le champignon est toujours propagé de manière asexuée par voie parent-descendant sans reproduction sexuée du symbiote.
12Helmut König, Intestinal Microorganisms of Termites and Other Invertebrates, Springer Science & Business Media, (ISBN978-3-540-28180-1, lire en ligne), p.202
