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La ligne aérienne a été fondée en 1955 par le pilote Orin Sybert de Pilot Point . Les opérations ont débuté en 1956, se concentrant sur des services de nolisement. Des services réguliers ont été inaugurés en 1973 entre King Salmon et les communautés de l'île de Pribilof de St. Paul et de St. George. En 1985, PenAir acquiert tous les actifs d'Air Transport Services (ATS) de Kodiak. En , PenAir devient un partenaire d'Alaska Airlines. Cette relation avec Alaska Airlines s'est approfondie et s'est développée depuis. C'est ainsi qu'aujourd'hui, PenAir effectue plusieurs vols sous le code d'Alaska Airlines.
Destinations
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