Dopo essere rientrato in Michigan, Vander Jagt fu pastore ad interim della chiesa congregazionalista di Cadillac, per poi lavorare presso l'emittente televisiva locale WWTV come giornalista.
Riuscì a vincere sia l'elezione speciale indetta per portare a termine il resto del mandato di Griffin, sia un'elezione ordinaria per ottenere un mandato completo di due anni. Negli anni successivi, venne rieletto dodici volte, senza mai affrontare una seria opposizione in un distretto congressuale particolarmente favorevole all'elettorato repubblicano.
Considerato uno dei maggiori oratori repubblicani, Vander Jagt fu un alleato di Gerald Ford. Richard Nixon una volta lo definì "il miglior oratore in America". Nel 1980, fu scelto dal candidato presidenziale Ronald Reagan per occuparsi del discorso principale alla Convention Nazionale Repubblicana di Detroit. Guy Vander Jagt tenne il discorso il 16 luglio, ottenendo una grande ovazione da parte del pubblico. All'epoca fu considerato tra i potenziali candidati alla vicepresidenza. Sfruttando il riscontro ottenuto dopo il discorso pubblico, Vander Jagt si candidò alla carica di leader della minoranza alla Camera, ma perse contro Robert Michel.
Sul finire degli anni ottanta, Vander Jagt fu particolarmente attivo nel tentativo di abrogare il ventiduesimo emendamento, sostenendo di voler mantenere in carica oltre il secondo mandato il Presidente Reagan. Presentò numerose proposte di abolizione dell'emendamento, che tuttavia non furono mai accolte.
Nel 1992, il distretto di Vander Jagt fu ridefinito e, per la prima volta dalla sua prima candidatura nel 1966, affrontò una competizione accesa nelle primarie contro Pete Hoekstra. Sebbene quest'ultimo non avesse mai rivestito una carica pubblica, si era fatto conoscere dall'elettorato attraversando il distretto in bicicletta e affermando che Vander Jagt fosse in carica da troppo tempo, avendo vinto la sua prima elezione quando Hoekstra aveva tredici anni. Al termine della campagna elettorale, Hoekstra sconfisse Vander Jagt con sei punti percentuali di scarto.
Dopo la fine della sua carriera politica, tornò a svolgere la professione di avvocato nel settore privato.
Guy Vander Jagt morì nel 2007, all'età di settantacinque anni, per via di un tumore del pancreas.
