Nata a Whitehall da immigrati scandinavi, Ruth Thompson frequentò le scuole pubbliche. Dopo aver iniziato a lavorare come segretaria di un avvocato e dattilografa, si laureò al Muskegon Business College nel 1905 e divenne avvocato, lavorando presso uno studio privato. Fu in seguito cancelliera del tribunale della contea di Muskegon.
Nel 1924, Ruth Thompson fu la prima donna giudice eletta per una posizione nel tribunale di Muskegon, dopo essersi candidata contro il suo datore di lavoro, il giudice Elliott D. Prescott. Rivestì questo ruolo dal 1925 al 1937 e, nello stesso periodo, ottenne un riconoscimento nazionale come difensore dei diritti dei bambini; durante il suo servizio pubblico fu infatti particolarmente impegnata nelle adozioni degli orfani e nella riabilitazione dei minori condannati. Nel corso della Grande depressione, decurtò il proprio stipendio di mille dollari affinché quel denaro fosse utilizzato per le cure mediche di bambini svantaggiati.
Successivamente, fu membro della Social Security Administration dal 1941 al 1942, lavorò per il Dipartimento del lavoro nel 1942 e per l'ufficio dell'Aiutante Generale degli Stati Uniti dal 1942 al 1946; fu inoltre membro e presidente della commissione carceraria per le donne del Michigan. Nel corso della seconda guerra mondiale, fu impiegata come dipendente civile dell'esercito degli Stati Uniti a Washington e in Europa.
Nel 1950, Ruth Thompson si candidò alla Camera dei rappresentanti per il seggio lasciato da Albert J. Engel e riuscì ad essere eletta deputata, sconfiggendo l'avversario democratico con un margine di cinquemila voti. Fu la prima donna eletta al Congresso dal Michigan, nonché la prima donna a far parte della commissione giustizia della Camera. Venne riconfermata agevolmente per altri due mandati nel 1952 e nel 1954, sconfiggendo in quest'ultimo caso il figlio di Engel nelle primarie repubblicane.
Ruth Thompson fu un'accanita oppositrice del PresidenteHarry S. Truman, sia in materia di politica interna sia in materia di politica estera. Fortemente contraria alle iniziative belliche, presentò una proposta per la creazione di un Dipartimento della pace, affermando che "Tutte le armi, tutti i carri armati e tutte le bombe che stiamo costruendo in questi tempi frenetici non ci salveranno dai nostri nemici". Insieme alla collega Katharine St. George, promosse un disegno di legge a favore del riconoscimento dei diritti delle donne e contro la discriminazione di genere.
A partire dal 1954, fu coinvolta in una questione delicata legata alla costruzione di una base dell'Air Force all'interno del suo distretto congressuale; la deputata denunciò un tentativo di corruzione ai suoi danni, affermando che le fosse stato offerto del denaro se avesse permesso che la base venisse costruita nella città di Cadillac, fuori dal suo territorio. La base venne alla fine costruita all'interno del suo distretto, ma le polemiche relative a ritardi e costi aggiuntivi di realizzazione vennero usate per colpire politicamente la deputata Thompson.
Candidatasi per la rielezione nel 1956, venne sconfitta di misura nelle primarie repubblicane da Robert P. Griffin e lasciò il seggio dopo sei anni di permanenza.
Ruth Thompson morì in una casa di riposo all'età di ottantadue anni, assistita dalla sua collaboratrice Millie Mercer. Nel 1998, a ventotto anni di distanza dalla sua morte, venne inclusa nella Michigan Women's Hall of Fame.
