Il simbolo utilizzato dalla squadra per alcuni anni dal 1997 al 2021
Il club è stato fondato nel 1884. Ha disputato la sua prima finale in Coppa del Galles nella stagione 1933-1934, torneo che ha vinto invece nell'edizione seguente battendo il Chester. Ad eccezione di una stagione (la 1938-1939) ha giocato dalla sua fondazione fino al 1991 sempre tra la terza e la quarta divisione inglese; dal 1991 al 2001 ha invece giocato ininterrottamente per un decennio in seconda divisione.
Dopo una grave crisi economica, che portò il club quasi al fallimento, nel luglio 1984 venne ceduto all'avvocato statunitense Bruce Osterman, che si era appassionato al calcio seguendo l'appena defunta North American Soccer League. Il Tranmere è quindi il primo club europeo ad avere avuto una proprietà statunitense. Come direttore generale del club venne scelto l'inglese Ken Bracewell, che aveva avuto una lunga militanza nelle franchigie NASL. Osterman provvide a ripianare i debiti immediati e dopo l'addio di Bryan Hamilton, ingaggiò come allenatore-giocatore Frank Worthington, alla sua prima esperienza su una panchina. I risultati però non arrivarono e dopo una faticosa salvezza nella Fourth Division 1985-1986, il club si ritrovò di nuovo in difficoltà finanziarie. Sempre più solo ed in conflitto con i tifosi e gli stessi dirigenti inglesi del club, Osterman minacciò di liquidare il club. Fu allora che uno di quei dirigenti, George Higham, accusò Osterman di insolvenza, ottenendo che un tribunale locale dichiarasse il club in amministrazione straordinaria per motivi finanziari. Tale provvedimento risultò per l'Inghilterra una assoluta novità, dato che era la prima volta che veniva applicato ad un club calcistico. A seguito dell'intervento del tribunale i dirigenti ribelli del club poterono procedere all'estromissione dalla società di Osterman e dei suoi uomini, Bracewell e Worthington, e garantirono la salvezza del club grazie all'autofinanziamento di alcuni soci e poi alla successiva cessione del club all'imprenditore locale Peter Johnson. Il Tranmere, sotto la guida del nuovo allenatore Ronnie Moore, riuscì ad ottenere la salvezza sul campo nello scontro diretto contro l'Exeter City l'8 maggio 1987.
Negli anni seguenti le prestazioni del club migliorarono sensibilmente, e sotto la guida di John King ottenne la promozione in Third Division al termine della Fourth Division 1988-1989 e la stagione seguente vinse il Football League Trophy. Nel 1988 ha inoltre partecipato al Torneo del centenario della Football League, nel quale ha raggiunto la semifinale. Nel 1991 perse la finale del Football League Trophy contro il Birmingham City ma grazie al successo nei playoff promozione della Third Division 1990-1991, il club ritornò in Second Division, categoria dalla quale il Tranmere era assente dalla stagione 1938-1939. Nella Second Division 1992-1993 il Tranmere ottenne il quarto posto in classifica, miglior piazzamento della sua storia.