Hamilton Academical
Ferguson, daha önce Rangers FC'de altyapıda yer aldıktan sonra Hamilton Academical gençlik sisteminin mezunudur. 20 Ocak 2018'de Hamilton'da ilk maçına çıktı ve 2017-18 sezonunun sonlarında Rangers'a transfer olan Greg Docherty'nin yerini alarak takımın düzenli oyuncusu oldu.
Sözleşmesi o sezonun sonunda sona ereceği için Ferguson, Mayıs 2018'de Aberdeen ile ön sözleşme imzaladı. 2017-18 sezonunun sonunda Hamilton'dan ayrılan yedi birinci takım oyuncusundan biriydi.
Aberdeen
Ferguson, Aberdeen FC formasıyla ilk resmi maçına 26 Temmuz 2018'de, Pittodrie Stadyumu'nda Burnley FC'ye karşı oynanan Avrupa Ligi karşılaşmasının ilk ayağında çıktı. Turf Moor'daki ikinci maçta ilk golünü attı - "muhteşem bir rövaşata" - ancak Burnley, uzatma sürelerinin ardından toplamda turu kazandı. 28 Ekim'de, Hampden Park'ta Rangers FC'ye karşı oynanan yarı final maçında tek golü atarak Aberdeen'in 2018 İskoçya Lig Kupası finaline ulaşmasına yardımcı oldu. Takvim yılının sonuna kadar, her maçın son dakikalarında attığı üç lig golü daha kaydetti; bunlardan ikisi (Kilmarnock FC'ye karşı bir serbest vuruş ve Livingston FC'ye karşı bir başka rövaşata) takımına maç kazandırdı.
Şubat 2019'da Ferguson, Aberdeen ile sözleşmesini uzatarak 2024 yılına kadar kulüpte kalmasını sağladı. Nisan ayında Hampden Park'ta tekrar forma giydi, ancak bu kez 2018-19 İskoç Kupası yarı finalinde Aberdeen'in Celtic FC'ye yenildiği maçta tehlikeli bir müdahale nedeniyle kırmızı kart gördü. Mayıs 2019'da, sezonun PFA İskoçya Yılın Genç Oyuncusu ödülüne aday gösterildi; ödülü Ryan Kent kazandı.
Ferguson, 2020-21 sezonunda 41 maçta 10 golle kulübün en golcü oyuncusu oldu. Aberdeen, Mayıs 2021'de Watford FC'den gelen Ferguson teklifini reddetti ve bunun üzerine Ferguson yazılı bir transfer talebinde bulundu.
Bologna
12 Temmuz 2022'de İtalyan kulübü Bologna, Ferguson'u açıklanmayan bir transfer ücreti karşılığında kadrosuna kattığını duyurdu. 27 Ağustos 2022'de AC Milan'a karşı deplasmanda alınan 2-0'lık yenilgide yedek kulübesinden oyuna girerek ilk maçına çıktı ve 16 Ekim'de SSC Napoli'ye karşı ilk kez ilk 11'de başlamadan önce iki kez daha yedek kulübesinden oyuna girdi. İlk golünü bir hafta sonra, US Lecce'ye karşı evinde alınan 2-0'lık galibiyette attı ve bir sonraki hafta da AC Monza'ya karşı deplasmanda alınan 2-1'lik galibiyette beraberlik golünü kaydetti. 12 Kasım 2022'de, Bologna'nın US Sassuolo Calcio karşısında 3-0'lık galibiyetinde üçüncü golü attı; Nicolás Domínguez ile yaptığı verkaç sonrası ceza sahası kenarından yaptığı kavisli vuruş, daha sonra Kasım 2022 Serie A'nın en iyi golü seçildi. Ferguson, 2022-23 sezonunda Bologna için 28 maça ilk 11'de başladı ve takım Serie A'da dokuzuncu sırada yer aldı. Sezon boyunca yedi gol attı; bu, Denis Law'ın 1961-62'de Torino'da oynadığı dönemden bu yana bir İskoç oyuncunun İtalyan liginde attığı en yüksek gol sayısıydı.
Temmuz 2023'te Ferguson, Bologna ile 2026-27 sezonunun sonuna kadar geçerli olacak yeni bir sözleşme imzaladı. Ekim 2023'te Bologna'nın kaptanı oldu ve Nisan 2024'te dizinden sakatlanana kadar bu görevi sürdürdü. Daha sonra antrenmanlara yeniden başlamasının altı veya yedi ay süreceğini söyledi.
Ferguson, 23 Aralık 2023'te Atalanta BC'ye karşı 1-0'lık galibiyette tek golü atarak Denis Law'ı geride bırakıp Serie A tarihinde en çok gol atan İskoç oyuncu oldu. 2023-24 sezonunda Serie A'da yılın orta saha oyuncusu seçildi.
29 Ekim 2024'te Ferguson, altı aydan fazla bir süre sonra ilk kez maç kadrosunda yer aldı ve Bologna'nın Cagliari Calcio'yu 2-0 yendiği maçta yedek kulübesinde kaldı. "İskoç zihniyeti"nin sakatlığından beklenenden daha hızlı iyileşmesine yardımcı olduğunu söyledi. 2 Kasım'da Bologna'nın Lecce'yi 1-0 yendiği maçta Remo Freuler'in yerine 82. dakikada oyuna girerek sahalara geri döndü. O ayın ilerleyen günlerinde, Bologna ile olan sözleşmesini 2028'e kadar uzattı ve yedi aydan fazla bir süre sonra ilk kez 90 dakika boyunca sahada kaldığı Lille OSC maçında UEFA Şampiyonlar Ligi'nde ilk kez forma giydi.
Ferguson, 30 Nisan 2025'te Empoli'yi 2-1 (toplamda 5-1) yenerek Bologna'yı 51 yıl sonra ilk finaline taşıdı ve Coppa Italia finaline ulaştı. Ferguson, 14 Mayıs 2025'te Milan'ı 1-0 yenerek finali kazanmada da kaptanlık yaptı. Ferguson, Graeme Souness'ı örnek alarak Coppa Italia'yı kazanan ikinci İskoç oldu.
Temmuz 2026'da, Rangers'a transfer olmak üzere İskoçya'ya geri döneceği yönünde haberler çıktı.
İskoçya U-19
