Ronald Reagan le nomme dans l'équipe de négociation sur les armes à Genève en 1985 puis à la présidence du Special Review Board (dit «commission Tower») à la suite de l'affaire Iran-Contra,. En 1987, Ronald Reagan lui propose de devenir directeur de la CIA, mais il refuse l'offre. Il rejoint ensuite le secteur privé en tant que consultant sur les questions de défense.
En 1989, il est choisi comme secrétaire à la Défense par le président George H. W. Bush mais le Sénat refuse sa confirmation par 53 refus contre 47. Seuls trois démocrates approuvent sa nomination et Nancy Kassebaum est la seule républicaine à s'y opposer,. Outre le risque de conflits d'intérêts en raison de son travail pour des entreprises du domaine de la défense, il est notamment accusé d'être un coureur de jupons et un alcoolique. C'est la première fois que le Sénat refuse la nomination d'un membre du gouvernement depuis Lewis Strauss en 1959, la huitième fois dans l'histoire du pays. Depuis, les candidats aux postes de l'administration n'essuient plus de refus au Sénat, les nominations sont abandonnées par anticipation d'un échec ou d'un filibuster. Dans son autobiographie, il dénonce son humiliation par les médias et les sénateurs. Bush le nomme alors à la tête du President's Intelligence Advisory Board, un poste qui ne nécessite pas de confirmation sénatoriale.
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