Pirenoid

Chlamydomonas reinhardtii-sejt keresztmetszeti képe

A pirenoid sejten belüli fázisszeparált mikrokompartment számos alga és egyes becősmohák plasztiszaiban. A pirenoidok szénkoncentráló mechanizmust (CCM) működtetnek, fő feladatuk a szén-dioxid- (CO2-) kötés központjakénti működés, melyet CO2-gazdag környezet létrehozásával és fenntartásával biztosítanak a ribulóz-1,5-biszfoszfát-karboxiláz/oxigenáz körül. A pirenoidok így feltehetően a cianobaktériumok karboxiszómáival analóg szereppel rendelkezhetnek.

Az algák kizárólag víztartalmú környezetben élnek, még vízi környezetben is, ez csökkenti a CO2 elérhetőségét a fotoszintézishez: a CO2 10 000-szer lassabban diffundál vízben, mint levegőben, és lassan kerül egyensúlyba. Ennek oka, hogy a víz mint közeg CO2-szintje gyakran könnyen lecsökken, és lassan nő. Végül a CO2 a HCO−3-ionnal (hidrogén-karbonát) pH-dependens egyensúlyba kerül vízben oldva. Tengervízben a pH olyan, hogy az oldott szervetlen szén általában HCO−3-ként van jelen, így kevés a szabad CO2, alig elegendő, hogy az alga-RuBisCO a maximális sebessége negyedén működjék, így a CO2-hasznosíthatóság jelentős probléma lehet az algák fotoszintézisében.

Történet

A pirenoidot 1803-ban fedezte fel Jean Pierre Étienne Vaucher. A fogalmat Schmitz hozta létre 1882-ben, aki az algakloroplasztiszok osztódás közbeni de novo keletkezését figyelte meg, ennek eredményeként Andreas Franz Wilhelm Schimper feltételezte, hogy a kloroplasztiszok eredetileg autonómok voltak, és hogy a növények „egy színtelen élőlény klorofillal színezettel való egyesülésével jöttek létre”. Ez eredményekből Mereschkowski a 20. század elején alkotta meg az endoszimbionta elméletet és a plasztiszok genetikai függetlenségét feltételezte.

Az ezt követő fél évszázadban az algológusok a pirenoidot gyakran használták rendszertani jelzőként, de a fiziológusok nem tudták fontosságát megmagyarázni vízi fotoszintézisben. Az 1980-as évek elejéig feltételezett klasszikus paradigma szerint a pirenoid a keményítőszintézis helye volt. A mikroszkópos megfigyelések könnyen félrevezetőnek bizonyulhattak, mivel a pirenoidok körül gyakran van keményítőhéj. A normál keményítőszemcsékkel rendelkező pirenoidhiányos és a tökéletes pirenoiddal rendelkező keményítőmentes Chlamydomonas reinhardtii-mutánsok megcáfolták e hipotézist.

1971-ig nem volt ismert, hogy a pirenoid fehérjetermészetű: ekkor izolálta Holdsworth zöldmoszatból, kimutatva, hogy 90%-ban biokémiailag aktív RuBisCO-ból áll. Az ezt követő évtizedben egyre több bizonyíték mutatta ki, hogy egyes algák képesek sejten belüli oldottszervetlenszén-sűrűsödéseket létrehozni és CO2-dá átalakítani a környező közegénél sokkal nagyobb koncentrációban. Badger és Price feltételezték először a cianobaktériumok karboxiszómájával analóg funkciót, a CCM-aktivitást. A zuzmók alga- és cianobaktérium-fotobiontái CCM-aktivitását gázcsere- és szénizotóp-megkülönböztetés is igazolta, Palmqvist és Badger et al. a pirenoiddal hozták összefüggésbe A becősmoha-CCM-et 1996-ban jellemezték Smith és Griffiths. Ezután a pirenoidot az algák szénszerző módszereként tanulmányozták, de nincs precíz molekuláris meghatározása.

Scenedesmus quadricauda differenciálinterferenciakontraszt-mikrográfja jól látható pirenoiddal (4 központi kerek szerkezet)

Szerkezet

Nagy morfológia és ultraszerkezet

Jelentős eltérés van a pirenoidok morfológiája és ultraszerkezete terén alga- és becősmohafajokban. Közös jellemzőjük egy szferoid alakú, elsősorban RuBisCO-ból álló mátrix. A legtöbb pirenoiddal rendelkező fajban ezen tilakoidmembránok haladnak át, melyek a stromalis tilakoidokban folytatódnak. Az egysejtű Porphyridium purpureum vörösmoszatban az egyes membránok áthaladnak a pirenoidon, a Chlamydomonas reinhardtiiban több tilakoid egyesül a pirenoid perifériáján a mátrixon áthaladó nagy tubulusokat alkotva. A karboxiszómával ellentétben a pirenoidot nem határolja fehérjemembrán. A periférián gyakran keletkezik keményítőhéj, méh ha az a citoszolban is keletkezik.

Transzmissziós elektronmikroszkóppal vizsgálva közel körkörös elektronsűrű szemcsés szerkezetként látható. Korai tanulmányok szerint az Achnantes brevipes kovamoszat és a Prorocentrum micans páncélos ostoros pirenoidjában a RuBisCO kristályos. Későbbi tanulmányok szerint azonban a Chlamydomonas pirenoidmátrixában a RuBisCO nem kristályrácsba rendeződik, hanem a pirenoid fázisszeparált folyadékszerű sejtszervecske.

A Porphyridiumban és a Chlamydomonasban egy fénymikroszkóppal jól látható pirenoid van egy kloroplasztiszban. Ezzel szemben a kovamoszatokban és a páncélos ostorosokban több pirenoid is lehet. A Chlamydomonas-pirenoid plasztiszosztódáskor a plasztisszal együtt osztódhat. Ritka esetekben, ha nincs osztódás, új pirenoid keletkezik de novo. A pirenoidok részben a plasztiszstromába oldódnak osztódáskor, ez oldott anyagok új pirenoiddá alakulhatnak, ha nem öröklődik az osztódáskor a pirenoid.

Molekuláris részek

A C. reinhardtiiban:

A Chlamydomonas pirenoidproteomját 2018-ban írták le, a pirenoiddal kapcsolatos fehérjék helyeit és kölcsönhatásait 2017-ben szisztematikusan meghatározták. Pirenoidfehérjék például a RuBisCO-aktiváz és a nitrit-reduktáz.

A Chlamydomonas pirenoidja körül nagy molekulatömegű kétfehérjés komplex (LCIB/LCIC) koncentrikus réteget alkot a keményítőhéjon kívül, ez feltehetően a CO2-szivárgást akadályozó vagy a kiszabaduló CO2-ot újra befogó mechanizmus.

Szerepe a szénkoncentrációban

A C. reinhardtii CCM-szerkezete. 1: sejten kívüli környezet. 2: sejtmembrán. 3: sejtplazma. 4: plasztiszmembrán. 5: stroma, 6: tilakoidmembrán, 7: tilakoidlumen, 8: pirenoid

A CO2-kötő enzim sejten belüli mikrorészre való korlátozása a CO2-ot oda szállító mechanizmussal együtt feltehetően növeli a fotoszintézis hatékonyságát vizes környezetben. A CCM a karboxilációnak kedvez a fotorespirációval szemben. A pirenoid és a CCM molekuláris alapjait tanulmányozták a C. reinhardtiiban.

A jelenlegi pirenoidalapú CCM-modell aktív hidrogén-karbonát-transzporton alapul a sejten kívüli környezetből a RuBisCO közelébe a sejt-, a plasztisz- és a tilakoidmembránokon lévő transzportfehérjék révén. A periplazmában, a sejtplazmában és a stromában lévő szénsav-anhidrázok fenntarthatnak magas sejten belüli oldottszervetlenszén-szintet, elsősorban hidrogén-karbonát formájában. Ez később feltehetően transzpirenoid tilakoidok lumenjébe kerülhet, ahol egy szénsav-anhidráz a hidrogén-karbonátot CO2-dá alakíthatja, és karboxilező szubsztráttal telítheti a RuBisCO-t. Feltehetően a különböző algákkkel rendelkező fotoszintetikus élőlények különböző típusokat fejlesztettek, de közös jellemzőjük, hogy a szénsav-anhidrázokon, szervetlenszén-transzportereken és RuBisCO-rendező egységeken alapulnak.

A pirenoidok erősen rugalmasak, és a RuBisCO-rendeződés mértéke a CCM indukciós állapotától függ. A Chlamydomonasban represszált CCM – például CO2-gazdag környezet – esetén a pirenoid kicsi, mátrixa rendezetlen. A Gonyaulax páncélos ostorosban a RuBisCO helyzetét a pirenoidban cirkadián kontroll alakítja: nappal csoportokat alkot a sejt közepén, éjjel ezek szétválnak.

Fiziológia és szabályzás

A CCM indukálható, általában az alacsony CO2-szint hatására. A Chlamydomonas-CCM indukcióját és szabályzását 2012-ben transzkriptomikailag tanulmányozták, kimutatva, hogy a 3 gén egyikét a CO2-szint változása szabályozza. A Chlamydomonas CO2-érzékelésében egy, két laboratórium által együtt felfedezett „főkapcsoló” is részt vesz. E gén, a Cia5/Ccm1, több mint 1000 CO2-reszponzív gént irányít, és a RuBisCO-rendezés mértékét is szabályozza.

Eredet

A CCM csak alacsony CO2-szint mellett indukálható, és ez indítószintek léte alapján, melyek alatt bekövetkezhet az indukció, a pirenoidhoz hasonló mechanizmusok megjelenése idejének vizsgálatára lehet következtetni.

Több elmélet szól a pirenoidok eredetéről. Az egyik szerint a szárazföldön megjelenő Streptophyta-fajokkal a CO2-szint jelentősen lecsökkent, ezzel együtt pedig az oxigénszint nőtt. Feltehetően e jelentős CO2-szint-csökkenés okozta a CCM – így a pirenoid – megjelenését, lehetővé téve, hogy a CO2-szint csökkenése ellenére ne legyen a fotoszintézis korlátozó tényező.

Azonban alternatív hipotézisek is vannak. Korábbi CO2-szintek becslései szerint azok az embriós növények mintegy 300 millió évvel ezelőtti megjelenése előtt is hasonlóan gyorsan csökkentek a proterozoikum során. Ez esetben hasonló evolúciós nyomás okozta a pirenoid létrejöttét, ez esetben a pirenoidok és a hasonló szerkezetek kialakultak, majd a CO2-szintek emelkedésekor megszűntek, majd újból megjelentek a szárazföldi növények megjelenésekor. A rövid időn belüli többszöri pirenoidszerzés és -vesztés ismert a becősmohákban.

Diverzitás

A pirenoidok megtalálhatók alga- és becősmohakládokban, függetlenül attól, hogy a plasztisz 1 (például Archaeplastida: vörös-, zöldmoszatok és egyes becősmohák) vagy több (például kovamoszatok, páncélos ostorosok, Haptophytina, Cryptophyta, Chlorarachniophyceae, ostoros moszatok) endoszimbiózisból ered. Egyes algacsooprtokban (például Florideophyceae, Cyanidiophyceae, Chloromonas, Mougeotiopsis és sárgamoszatok) nincs jelen. A pirenoidok gyenge rendszertani markerek, és egymástól függetlenül többször is kifejlődtek.

Jegyzetek

  1. 1 2 Giordano M, Beardall J, Raven JA (2005). "CO2 concentrating mechanisms in algae: mechanisms, environmental modulation, and evolution". Annu Rev Plant Biol. 56: 99–131. doi:10.1146/annurev.arplant.56.032604.144052. PMID 15862091.{{cite journal}}: CS1 karbantartás: több név: szerzőfelsorolás (link)
  2. 1 2 Villarreal JC, Renner SS (2012). "Hornwort pyrenoids, carbon-concentrating structures, evolved and were lost at least five times during the last 100 million years". Proceedings of the National Academy of Sciences. 109 (46): 1873–1887. PMID 23115334.
  3. ↑ Robison TA, Oh ZG, Lafferty D, Xu X, Villarreal JCA, Gunn LH, Li FW (2025. január 3.). "Hornworts reveal a spatial model for pyrenoid-based CO2-concentrating mechanisms in land plants". Nature Plants. Nature Publishing Group: 1–11. doi:10.1038/s41477-024-01871-0. ISSN 2055-0278.{{cite journal}}: CS1 karbantartás: több név: szerzőfelsorolás (link)
  4. ↑ Vaucher, J.-P. (1803). Histoire des conferves d'eau douce, contenant leurs différens modes de reproduction, et la description de leurs principales espèces, suivie de l'histoire des trémelles et des ulves d'eau douce. Geneva: J. J. Paschoud.
  5. ↑ Brown RM, Arnott HJ, Bisalputra T, Hoffman LR (1967). "The pyrenoid: Its structure, distribution, and function". Journal of Phycology. 3 (Suppl. 1): 5–7.{{cite journal}}: CS1 karbantartás: több név: szerzőfelsorolás (link)
  6. ↑ Schmitz F (1882). Die Chromatophoren der Algen. Vergleichende untersuchungen über Bau und Entwicklung der Chlorophyllkörper und der analogen Farbstoffkörper der Algen. Bonn: M. Cohen & Sohn (F. Cohen).
  7. ↑ Schimper AFW (1883). "Über die Entwicklung der Chlorophyllkörner und Farbkörper". Botanische Zeitung. 41: 105–120, 126–131, 137–160.
  8. ↑ Griffiths DJ (1980). "The pyrenoid and its role in algal metabolism". Science Progress. 66: 537–553.
  9. ↑ Goodenough UW, Levine RP (1970). "Chloroplast structure and function in AC-20, a mutant strain of Chlamydomonas reinhardtii". J Cell Biol. 44: 547–562. {{cite journal}}: |chapter= ignored (súgó)
  10. ↑ Villarejo A, Plumed M, Ramazanov Z (1996). "The induction of the CO2 concentrating mechanism in a starch-less mutant of Chlamydomonas reinhardtii". Physiol Plant. 98: 798–802.{{cite journal}}: CS1 karbantartás: több név: szerzőfelsorolás (link)
  11. 1 2 Holdsworth RH (1971). "The isolation and partial characterization of the pyrenoid protein of Eremosphaera viridis". J Cell Biol. 51: 499–513.
  12. ↑ Badger MR, Price GD (1992). "The CO2 concentrating mechanism in cyanobacteria and microalgae". Physiologia Plantarum. 84 (4): 606–615.
  13. ↑ Máguas C, Griffiths H, Ehleringer J, Serodio J (1993). "Characterization of photobiont associations in lichens using carbon isotope discrimination techniques". Stable Isotopes and Plant Carbon-Water Relations. 201–212. o.{{cite book}}: CS1 karbantartás: több név: szerzőfelsorolás (link)
  14. ↑ Palmqvist K (1993). "Photosynthetic CO2-use efficiency in lichens and their isolated photobionts: the possible role of a CO2-concentrating mechanism". Planta. 191 (1): 48–56.
  15. ↑ Badger MR, Pfanz H, Büdel B, Heber U, Lange OL (1993). "Evidence for the functioning of photosynthetic CO2-concentrating mechanisms in lichens containing green algal and cyanobacterial photobionts". Planta. 191 (1): 57–70.{{cite journal}}: CS1 karbantartás: több név: szerzőfelsorolás (link)
  16. ↑ Smith EC, Griffiths H (1996). "A pyrenoid-based carbon-concentrating mechanism is present in terrestrial bryophytes of the class Anthocerotae". Planta. 200 (2): 203–212.
  17. ↑ Brody M, Vatter AE (1959). "Observations on cellular structures of Porphyridium cruentum". The Journal of Biophysical and Biochemical Cytology. 5 (2): 289–294. PMID 13654450.
  18. ↑ Sager R, Palade GE (1957). "Structure and development of the chloroplast in Chlamydomonas I. The normal green cell". The Journal of Biophysical and Biochemical Cytology. 3 (3): 463–488. PMID 13438931.
  19. ↑ Engel BD, Schaffer M, Kuhn Cuellar L, Villa E, Plitzko JM, Baumeister W (2015. január 13.). "Native architecture of the Chlamydomonas chloroplast revealed by in situ cryo-electron tomography". eLife (angol nyelven). 4: e04889. doi:10.7554/eLife.04889. ISSN 2050-084X. PMC 4292175. PMID 25584625.{{cite journal}}: CS1 karbantartás: oldalszám helyett cikk száma (link) CS1 karbantartás: több név: szerzőfelsorolás (link)
  20. ↑ Wilson S, West J, Pickett‐Heaps J, Yokoyama A, Hara Y (2002). "Chloroplast rotation and morphological plasticity of the unicellular alga Rhodosorus (Rhodophyta, Stylonematales)". Phycological research. 50 (3): 183–191.{{cite journal}}: CS1 karbantartás: több név: szerzőfelsorolás (link)
  21. ↑ Holdsworth, Robert H. (1968. június 1.). "The Presence of a Crystalline Matrix in Pyrenoids of the Diatom, Achnanthes brevipes". Journal of Cell Biology (angol nyelven). 37 (3): 831–837. doi:10.1083/jcb.37.3.831. ISSN 0021-9525. PMC 2107439. PMID 11905213.
  22. ↑ Kowallik, K. (1969. július 1.). "The Crystal Lattice of the Pyrenoid Matrix of Prorocentrum Micans". Journal of Cell Science (angol nyelven). 5 (1): 251–269. doi:10.1242/jcs.5.1.251. ISSN 0021-9533. PMID 5353655.
  23. 1 2 3 Freeman Rosenzweig ES, Xu B, Kuhn Cuellar L, Martinez-Sanchez A, Schaffer M, Strauss M, Cartwright HN, Ronceray P, Plitzko JM, Förster F, Wingreen NS, Engel BD, Mackinder LCM, Jonikas MC (2017. szeptember). "The Eukaryotic CO2-Concentrating Organelle Is Liquid-like and Exhibits Dynamic Reorganization". Cell. 171 (1): 148–162.e19. doi:10.1016/j.cell.2017.08.008. ISSN 0092-8674. PMC 5671343. PMID 28938114.{{cite journal}}: CS1 karbantartás: több név: szerzőfelsorolás (link)
  24. ↑ Goodenough, Ursula W. (1970). "Chloroplast Division and Pyrenoid Formation in Chlamydomonas Reinhardi1". Journal of Phycology (angol nyelven). 6 (1): 1–6. Bibcode:1970JPcgy...6....1G. doi:10.1111/j.1529-8817.1970.tb02348.x. ISSN 1529-8817. S2CID 84245338.
  25. ↑ Genkov T, Meyer M, Griffiths H, Spreitzer RJ (2010). "Functional hybrid rubisco enzymes with plant small subunits and algal large subunits engineered RBCS cDNA for expression in Chlamydomonas". Journal of Biological Chemistry. 285 (26): 19833–19841. PMID 20424165.{{cite journal}}: CS1 karbantartás: több név: szerzőfelsorolás (link)
  26. ↑ Meyer MT, Genkov T, Skepper JN, Jouhet J, Mitchell MC, Spreitzer RJ, Griffiths H (2012). "RuBisCO small-subunit α-helices control pyrenoid formation in Chlamydomonas". Proceedings of the National Academy of Sciences. 109 (47): 19474–19479. PMID 23112177.{{cite journal}}: CS1 karbantartás: több név: szerzőfelsorolás (link)
  27. ↑ Mackinder LCM, Meyer MT, Mettler-Altmann T, Chen VK, Mitchell MC, Caspari O, Rosenzweig ESF, Pallesen L, Reeves G, Itakura A, Roth R, Sommer F, Geimer S, Mühlhaus T, Schroda M, Goodenough U, Stitt M, Griffiths H, Jonikas MC (2016. május 24.). "A repeat protein links Rubisco to form the eukaryotic carbon-concentrating organelle". Proceedings of the National Academy of Sciences (angol nyelven). 113 (21): 5958–5963. Bibcode:2016PNAS..113.5958M. doi:10.1073/pnas.1522866113. ISSN 0027-8424. PMC 4889370. PMID 27166422.{{cite journal}}: CS1 karbantartás: több név: szerzőfelsorolás (link)
  28. ↑ Wunder T, Cheng SLH, Lai SK, Li HY, Mueller-Cajar O (2018. november 29.). "The phase separation underlying the pyrenoid-based microalgal Rubisco supercharger". Nature Communications (angol nyelven). 9 (1): 5076. Bibcode:2018NatCo...9.5076W. doi:10.1038/s41467-018-07624-w. ISSN 2041-1723. PMC 6265248. PMID 30498228.{{cite journal}}: CS1 karbantartás: több név: szerzőfelsorolás (link)
  29. ↑ Hennacy, Jessica H.; Atkinson, Nicky; Kayser-Browne, Angelo; Ergun, Sabrina L.; Franklin, Eric; Wang, Lianyong; Eicke, Simona; Kazachkova, Yana; Kafri, Moshe; Fauser, Friedrich; Vilarrasa-Blasi, Josep; Jinkerson, Robert E.; Zeeman, Samuel C.; McCormick, Alistair J.; Jonikas, Martin C. (2024. november 15.). "SAGA1 and MITH1 produce matrix-traversing membranes in the CO2-fixing pyrenoid". Nature Plants. doi:10.1038/s41477-024-01847-0. PMC 11649565.
  30. ↑ Zhan Y, Marchand CH, Maes A, Mauries A, Sun Y, Dhaliwal JS, Uniacke J, Arragain S, Jiang H, Gold ND, Martin VJJ (2018. február 26.). "Pyrenoid functions revealed by proteomics in Chlamydomonas reinhardtii". PLOS ONE (angol nyelven). 13 (2): e0185039. Bibcode:2018PLoSO..1385039Z. doi:10.1371/journal.pone.0185039. ISSN 1932-6203. PMC 5826530. PMID 29481573.{{cite journal}}: CS1 karbantartás: oldalszám helyett cikk száma (link) CS1 karbantartás: több név: szerzőfelsorolás (link)
  31. ↑ Mackinder, Luke C. M.; Chen, Chris; Leib, Ryan D.; Patena, Weronika; Blum, Sean R.; Rodman, Matthew; Ramundo, Silvia; Adams, Christopher M.; Jonikas, Martin C. (2017. szeptember 21.). "A Spatial Interactome Reveals the Protein Organization of the Algal CO2-Concentrating Mechanism". Cell (angol nyelven). 171 (1): 133–147.e14. doi:10.1016/j.cell.2017.08.044. ISSN 0092-8674. PMC 5616186. PMID 28938113.
  32. ↑ McKay RML, Gibbs SP, Vaughn KC (1991). "RuBisCo activase is present in the pyrenoid of green algae". Protoplasma. 162 (1): 38–45.{{cite journal}}: CS1 karbantartás: több név: szerzőfelsorolás (link)
  33. ↑ Lopez-Ruiz A, Verbelen JP, Roldan JM, Diez J (1985). "Nitrate reductase of green algae is located in the pyrenoid". Plant Physiology. 79 (4): 1006–1010.{{cite journal}}: CS1 karbantartás: több név: szerzőfelsorolás (link)
  34. ↑ López-Ruiz A, Verbelen JP, Bocanegra JA, Diez J (1991). "Immunocytochemical localization of nitrite reductase in green algae". Plant Physiology. 96 (3): 699–704.{{cite journal}}: CS1 karbantartás: több név: szerzőfelsorolás (link)
  35. ↑ Yamano T, Tsujikawa T, Hatano K, Ozawa SI, Takahashi Y, Fukuzawa H (2010). "Light and low-CO2-dependent LCIB–LCIC complex localization in the chloroplast supports the carbon-concentrating mechanism in Chlamydomonas reinhardtii". Plant and Cell Physiology. 51 (9): 1453–1468. PMID 20660228.{{cite journal}}: CS1 karbantartás: több név: szerzőfelsorolás (link)
  36. ↑ Moroney JV, Ynalvez RA (2007). "Proposed carbon dioxide concentrating mechanism in Chlamydomonas reinhardtii". Eukaryotic cell. 6 (8): 1251–1259. PMID 17557885.
  37. ↑ Grossman AR, Croft M, Gladyshev VN, Merchant SS, Posewitz MC, Prochnik S, Spalding MH (2007). "Novel metabolism in Chlamydomonas through the lens of genomics". Current Opinion in Plant Biology. 10 (2): 190–198. PMID 17291820.{{cite journal}}: CS1 karbantartás: több név: szerzőfelsorolás (link)
  38. ↑ Rawat M, Henk MC, Lavigne LL, Moroney JV (1996). "Chlamydomonas reinhardtii mutants without ribulose-1,5-bisphosphate carboxylase-oxygenase lack a detectable pyrenoid". Planta. 198 (2): 263–270.{{cite journal}}: CS1 karbantartás: több név: szerzőfelsorolás (link)
  39. ↑ Nassoury N, Wang Y, Morse D (2005). "Brefeldin a inhibits circadian remodeling of chloroplast structure in the dinoflagellate Gonyaulax". Traffic. 6 (7): 548–561. PMID 15941407.{{cite journal}}: CS1 karbantartás: több név: szerzőfelsorolás (link)
  40. ↑ Brueggeman AJ, Gangadharaiah DS, Cserháti MF, Casero D, Weeks DP, Ladunga I (2012). "Activation of the carbon concentrating mechanism by CO2 deprivation coincides with massive transcriptional restructuring in Chlamydomonas reinhardtii". The Plant Cell. 24 (5): 1860–1875. PMID 22634764.{{cite journal}}: CS1 karbantartás: több név: szerzőfelsorolás (link)
  41. ↑ Xiang Y, Zhang J, Weeks DP (2001). "The Cia5 gene controls formation of the carbon concentrating mechanism in Chlamydomonas reinhardtii". Proceedings of the National Academy of Sciences. 98 (9): 5341–5346. PMID 11309511.{{cite journal}}: CS1 karbantartás: több név: szerzőfelsorolás (link)
  42. ↑ Fukuzawa H, Miura K, Ishizaki K, Kucho KI, Saito T, Kohinata T, Ohyama K (2001). "Ccm1, a regulatory gene controlling the induction of a carbon-concentrating mechanism in Chlamydomonas reinhardtii by sensing CO2 availability". Proceedings of the National Academy of Sciences. 98 (9): 5347–5352. PMID 11287669.{{cite journal}}: CS1 karbantartás: több név: szerzőfelsorolás (link)
  43. ↑ Fang W et al. (2012). "Transcriptome-wide changes in Chlamydomonas reinhardtii gene expression regulated by carbon dioxide and the CO2-concentrating mechanism regulator CIA5/CCM1". The Plant Cell. 24 (5): 1876–1893. PMID 22634760.
  44. ↑ Badger MR, Price GD (2003). "CO2 concentrating mechanisms in cyanobacteria: molecular components, their diversity and evolution". Journal of Experimental Botany. 54 (383): 609–622. PMID 12554074.
  45. ↑ Riding R (2006). "Cyanobacterial calcification, carbon dioxide concentrating mechanisms, and Proterozoic–Cambrian changes in atmospheric composition". Geobiology. 4 (4): 299–316.
  46. ↑ Hess S, Williams SK, Busch A, Irisarri I, Delwiche CF, de Vries S, Darienko T, Roger AJ, Archibald JM, Buschmann H, von Schwartzenberg K, de Vries J (2022). "A phylogenomically informed five-order system for the closest relatives of land plants". Current Biology. 32 (20): 4473–4482.e7. Bibcode:2022CBio...32E4473H. doi:10.1016/j.cub.2022.08.022. PMC 9632326. PMID 36055238.{{cite journal}}: CS1 karbantartás: több név: szerzőfelsorolás (link)
  47. ↑ Meyer M, Griffiths H (2013). "Origins and diversity of eukaryotic CO2-concentrating mechanisms: Lessons for the future". Journal of Experimental Botany. 64 (3): 769–786. doi:10.1093/jxb/ers390. PMID 23345319.

További információk