Colêmbolos

Collembola
Ocorrência: Devoniano inferior - presente
Classificação científica
Reino: Animalia Filo: Arthropoda Subfilo: Hexapoda Classe: Collembola
Ordens
Poduromorpha Entomobryomorpha Neelipleona Symphypleona

Colêmbolos (também chamados de pulgas de jardim no Brasil) são hexápodes terrestres pertencentes à classe Collembola. Atualmente mais de 9.000 espécies de colêmbolos são conhecidas, agrupadas em 31 famílias e 600 gêneros. No Brasil, foram identificadas aproximadamente 270 espécies, distribuídas em 19 famílias e 92 gêneros. Juntamente com as classes Protura e Diplura, os colêmbolos eram tradicionalmente agrupados como entognatos, grupo que recebe esse nome devido à posição retraída das peças bucais no interior da cabeça.

Embora os colêmbolos sejam abundantes, raramente são percebidos devido ao seu pequeno tamanho (cerca de 0,25 a 6 mm) e ao hábito de viverem ocultos no solo, serrapilheira ou em superfícies de água. A maioria dos animais desse grupo se alimenta de matéria orgânica em decomposição, fungos e bactérias, mas alguns se alimentam também de fezes de outros artrópodes, algas e pólen.

Os estágios imaturos são similares ao adulto, o formato corporal varia de globular a alongado. A coloração dos colêmbolos é clara, com tonalidades cinza, azul ou preta. Eles possuem antenas e os olhos e ocelos são pouco desenvolvidos. No primeiro segmento do abdômen se encontra o colóforo, no terceiro, o retináculo e no quarto, a furca. Colêmbolos que possuem a furca tem capacidade de dar altos saltos, estendendo essa estrutura para baixo e para trás. Colêmbolos de 3 a 6 mm conseguem pular de 75 a 100 mm.

Etimologia

A origem do nome “Collembola” deriva do grego: “kolla” = adesivo, cola; “embo” = êmbolo, pino, tubo. A etimologia se refere à uma sinapomorfia desse grupo, a presença de um apêndice abdominal, o colóforo.

Morfologia

Os membros da ordem Collembola normalmente têm menos de 6 milímetros (0,24 in) de comprimento, seis ou menos segmentos abdominais e um apêndice tubular (o colóforo ou tubo ventral) com vesículas adesivas reversíveis, que se projetam ventralmente do primeiro segmento abdominal. Acredita-se que esteja associado à absorção e equilíbrio de fluidos, excreção e orientação do próprio organismo. A maioria das espécies possui um apêndice abdominal semelhante a uma cauda, conhecido como fúrcula. Ele está localizado na face ventral do quarto segmento abdominal e é dobrado sob o corpo, mantido sob tensão por uma pequena estrutura chamada retináculo (ou tenáculo). Quando liberado, ele se choca contra o substrato, lançando o colêmbolo no ar e permitindo evasão e deslocamento rápidos. Tudo isso ocorre em apenas 18 milissegundos.

Os colêmbolos também possuem a capacidade de reduzir o tamanho do corpo em até 30% por meio de ecdises subsequentes (muda) se as temperaturas subirem o suficiente. A redução é geneticamente controlada. Como as condições mais quentes aumentam as taxas metabólicas e as necessidades energéticas dos organismos, a redução do tamanho do corpo é vantajosa para a sua sobrevivência.

Os Poduromorpha e Entomobryomorpha possuem corpo alongado, enquanto os Symphypleona e Neelipleona têm corpo globular. Os Collembola não possuem sistema respiratório traqueal, o que os força a respirar através de uma cutícula porosa, com exceção das duas famílias Sminthuridae e Actaletidae, que exibem um único par de espiráculos entre a cabeça e o tórax, resultando em um sistema traqueal rudimentar, embora totalmente funcional. A variação anatômica (variação na forma de vida) presente entre diferentes espécies depende parcialmente de sua distribuição vertical pelas diversas camadas dos ecossistemas terrestres. Os habitantes da superfície são geralmente maiores, possuem pigmentos mais escuros, antenas mais longas e um fúrcula funcional. Os habitantes do subsolo geralmente não são pigmentados, possuem corpos alongados e fúrcula reduzido. Podem ser categorizadas em quatro formas principais de acordo com a distribuição vertical: atmosféricas, epedáficas, hemiedáficas e euedáficas. As espécies atmosféricas habitam macrófitas e a superfície da serapilheira. Geralmente têm 8 a 10 milímetros de comprimento, são pigmentadas, possuem membros longos e um conjunto completo de ocelos (fotorreceptores). As espécies epedáficas habitam as camadas superiores da serapilheira e troncos caídos. São ligeiramente menores e têm pigmentos menos pronunciados, bem como membros e ocelos menos desenvolvidos do que as espécies atmosféricas. As espécies hemiedáficas habitam as camadas inferiores da serapilheira de material orgânico em decomposição. Têm 1 a 2 milímetros de comprimento, pigmentação dispersa, membros encurtados e um número reduzido de ocelos. As espécies euedáficas habitam as camadas minerais superiores conhecidas como horizonte húmico (ou humipedon). São menores do que as espécies hemiedáficas; têm corpos macios e alongados; falta de pigmentação e ocelos; e têm fúrcula reduzida ou ausente.

Os poduromorfos são caracterizados por seus corpos alongados e segmentação conspícua: eles têm três segmentos torácicos, seis segmentos abdominais, incluindo um protórax bem desenvolvido com cerdas tergais, enquanto o primeiro segmento torácico em Entomobryomorpha é claramente reduzido e não possui cerdas.

O trato digestivo dos colêmbolos consiste em três componentes principais: intestino anterior, intestino médio e intestino posterior. O intestino médio é circundado por uma rede de músculos e revestido por uma monocamada de células colunares ou cuboides. Sua função é misturar e transportar o alimento do lúmen para o intestino posterior por meio de contração. Muitas espécies de bactérias sintróficas, arqueas e fungos estão presentes no lúmen. Essas diferentes regiões digestivas apresentam pH variável para suportar atividades enzimáticas específicas e populações microbianas. A porção anterior do intestino médio e do intestino posterior é ligeiramente ácida (com pH de aproximadamente 6,0), enquanto a porção posterior do intestino médio é ligeiramente alcalina (com pH de aproximadamente 8,0). Entre o intestino médio e o intestino posterior encontra-se um canal alimentar chamado região pilórica, que é um esfíncter muscular. Os túbulos de Malpighi estão ausentes.

Genômica

Devido ao seu pequeno tamanho, os colêmbolos têm sido negligenciados em termos de análise genômica. Eles são um dos poucos grupos de artrópodes que não possuem genomas de referência de alta qualidade. Embora algumas sequências genômicas anteriores tenham sido produzidas, elas não atendem aos padrões modernos. Um dos primeiros genomas foi apresentado em 2025, o de Orchesella flavescens, que tem 270 MB e foi montado em 6 andaimes de nível cromossômico.

Sistemática e evolução

Os colêmbolos são animais cosmopolitas. Apresentam maior diversidade na região neotropical. Estima-se um total global de 65.000 espécies. Em 2021, o total de espécies descritas é 9.373, o que mostra como o grupo é pouco estudado. No Brasil, são descritas 270 espécies, distribuídas em 19 famílias e 92 gêneros. Os estados com maior diversidade são o Rio de Janeiro (132 espécies), Amazonas (56), Espírito Santo (30) e São Paulo (28). Sete estados brasileiros não possuem registros de Collembola: Acre, Alagoas, Distrito Federal, Goiás, Rio Grande do Norte, Roraima e Tocantins.

Tradicionalmente, os colêmbolos eram divididos nas ordens Arthropleona, Symphypleona e, ocasionalmente, também Neelipleona . Os Arthropleona eram divididos em duas superfamílias, Entomobryoidea e Poduroidea. No entanto, estudos filogenéticos recentes mostram que Arthropleona é parafilético. Assim, os Arthropleona foram abolidos nas classificações modernas e suas superfamílias foram elevadas em hierarquia, sendo agora as ordens Entomobryomorpha e Poduromorpha. Tecnicamente, os Arthropleona são, portanto, um sinônimo parcial dos Collembola.

O termo Neopleona é essencialmente sinônimo de Symphypleona + Neelipleona. A Neelipleona foi originalmente vista como uma linhagem particularmente avançada de Symphypleona, com base na forma corporal global compartilhada, mas o corpo global da Neelipleona é realizado de uma maneira completamente diferente da Symphypleona. Posteriormente, a Neelipleona foi considerada derivada dos Entomobryomorpha. A análise de dados de sequência de rRNA 18S e 28S, no entanto, sugere que elas formam a linhagem mais antiga de colêmbolos, o que explicaria suas apomorfias peculiares. Essa relação filogenética também foi confirmada usando uma filogenia baseada em mtDNA e dados de genoma completo.

A filogenia mais recente do genoma completo suporta quatro ordens de Collembola.

O táxon Collembola está inserido em Entognatha, juntamente com Protura e Diplura. Entognatha é grupo-irmão da classe Insecta, que é caracterizada por apresentar as peças bucais fora da cápsula encefálica. Vale ressaltar que Collembola é tradicionalmente classificado como uma ordem e Entognatha como classe, classificação mais comum nas bibliografias. Entretanto, de acordo com evidências moleculares, atualmente têm-se claro que o táxon Entognatha não é monofilético. Dessa forma, o táxon Collembola vem sendo classificado como classe. Já as relações entre os táxons tradicionalmente pertencentes a Entognatha ainda não são tão estabelecidas, variando de acordo com os autores, o tipo de análise filogenética e a utilização de caracteres morfológicos e/ou moleculares. Uma das relações mais aceitas atualmente divide os grupos entognathos em um clado chamado Ellipura, formado por Collembola e por Protura. Já os Diplura se estabelecem como grupo-irmão dos insetos, formando um grupo denominado de Cercophora, marcado pela presença primitiva de cercos. Como representado a seguir:

Os colêmbolos se diferenciam desses demais táxons entognathos devido à presença de três apêndices no abdômen: o colóforo, o retináculo e a furca. Além dessas, outras sinapomorfias do grupo consistem em antena com quatro segmentos; e mancha ocular com até oito cornéolas.

A respeito das relações filogenéticas internas, Collembola é dividido atualmente em quatro principais ordens: Poduromorpha; Neelipleona; Entomobryomorpha; e Symphypleona. Poduromorpha é caracterizado por apresentar o primeiro segmento torácico distinto e seu monofiletismo é suportado por muitos estudos. Acredita-se que seja o grupo-irmão de todas as outras ordens de Collembola. Os indivíduos de Entomobryomorpha, por sua vez, são muito diversos morfologicamente e o grupo provavelmente não é monofilético. Essa ordem seria grupo-irmão de um clado formado por dois grupos de colêmbolos de corpo globular, Neelipleona e Symphypleona, que provavelmente são monofiléticos. Essas relações são representadas da seguinte forma:

Os colêmbolos são atestados desde o Devoniano Inferior. Há um fóssil de 400 millhões de anos, Rhyniella praecursor, o artrópode terrestre mais antigo, que foi encontrado no cherte de Rhynie, na Escócia. Dada a sua morfologia, que se assemelha bastante às espécies atuais, a distribuição dos Hexapoda pode ser situada no Siluriano, 420 milhões de anos atrás ou mais. Pesquisas adicionais sobre os coprólitos (fezes fossilizadas) de colêmbolos antigos permitiram aos pesquisadores rastrear suas linhagens até cerca de 412 milhões de anos atrás.

Os colêmbolos fósseis são raros. Em vez disso, a maioria é encontrada em âmbar. Mesmo estes são raros e muitos depósitos de âmbar contêm poucos ou nenhum colêmbolo. Os melhores depósitos são do Eoceno Inferior do Canadá e da Europa, do Mioceno da América Central, e do Cretáceo Médio da Birmânia e do Canadá.

Existem atualmente cerca de 8.000 espécies descritas de Collembola. No entanto, à luz dos desenvolvimentos contínuos em métodos moleculares e do surgimento de espécies crípticas reveladas pelo código de barras de DNA em espécies descritas morfologicamente, especula-se que a riqueza global de espécies de Collembola possa ser pelo menos uma ordem de magnitude maior.

Ecologia

Distribuição

Os colêmbolos são criptozoários frequentemente encontrados na serapilheira e em outros materiais em decomposição, onde são principalmente detritívoros e microbívoros, e um dos principais agentes biológicos responsáveis pelo controle e disseminação de microrganismos do solo. Em uma floresta decídua madura em clima temperado, a serapilheira e a vegetação normalmente sustentam de 30 a 40 espécies de colêmbolos, e nos trópicos o número pode ser superior a 100.

Em termos de quantidade, são considerados um dos animais macroscópicos mais abundantes, com estimativas de 100 000 indivíduos por metro quadrado de solo, essencialmente em todos os lugares da Terra onde ocorrem solo e habitats relacionados (almofadas de musgo, madeira caída, tufos de grama, ninhos de formigas e cupins). Apenas nematóides, crustáceos e ácaros provavelmente têm populações globais de magnitude semelhante, e cada um desses grupos, exceto os ácaros, é mais abrangente. Embora a classificação taxonômica não possa ser usada para comparações absolutas, é notável que os nematóides constituem um filo e os crustáceos um subfilo. A maioria dos colêmbolos é pequena e difícil de ser vista por observação casual, mas alguns colêmbolos, como Hypogastrura nivicola, são facilmente observados em dias quentes de inverno, quando estão ativos e sua cor escura contrasta fortemente com o fundo de neve.

Além disso, algumas espécies sobem rotineiramente em árvores e formam um componente dominante da fauna do dossel, onde podem ser coletadas por meio de batidas ou pulverização com inseticida. Em regiões temperadas, algumas espécies (por exemplo, Anurophorus laricis, Entomobrya albocincta, Xenylla xavieri, Hypogastrura arborea ) são quase exclusivamente arborícolas. Em regiões tropicais, um único metro quadrado de habitat de dossel pode sustentar muitas espécies de Collembola.

O principal fator ecológico que impulsiona a distribuição local das espécies é a estratificação vertical do ecossistema: em florestas, observa-se uma mudança contínua nas assembleias de espécies, desde as copas das árvores até a vegetação rasteira, passando pela serapilheira, até horizontes mais profundos do solo. Este é um fator complexo que abrange tanto as necessidades nutricionais e fisiológicas, quanto as tendências comportamentais, a limitação da dispersão e as prováveis interações entre espécies. Algumas espécies demonstraram exibir gravitropismo negativo ou positivo, o que adiciona uma dimensão comportamental a essa segregação vertical ainda pouco compreendida. Experimentos com amostras de turfa invertidas mostraram dois tipos de respostas à perturbação desse gradiente vertical, denominadas espécies residentes e espécies móveis.

Como grupo, os colêmbolos são altamente sensíveis à dessecação, devido à sua respiração tegumentar embora algumas espécies com cutículas finas e permeáveis tenham demonstrado resistir à seca severa regulando a pressão osmótica de seus fluidos corporais. O comportamento gregário dos colêmbolos, impulsionado principalmente pelo poder atrativo dos feromônios excretados pelos adultos, oferece a cada indivíduo juvenil ou adulto mais chances de encontrar locais adequados e mais protegidos, onde a dessecação possa ser evitada e as taxas de reprodução e sobrevivência (e, portanto, de aptidão) possam ser mantidas em níveis ótimos. A sensibilidade à seca varia de espécie para espécie e aumenta durante a ecdise. Dado que os colêmbolos trocam de pele repetidamente durante toda a sua vida (uma característica ancestral em Hexapoda), eles passam muito tempo em microsítio escondidos onde podem encontrar proteção contra a dessecação e a predação durante a ecdise, uma vantagem reforçada pela muda sincronizada. A alta umidade de muitas cavernas também favorece os colêmbolos e existem numerosas espécies adaptadas a cavernas, incluindo Plutomurus ortobalaganensis, que vive 1 980 metros (6 500 ft) descendo a caverna Krubera.

A distribuição horizontal das espécies de colêmbolos é afetada por fatores ambientais que atuam em escala de paisagem, como a acidez do solo, a umidade e a luz. Os requisitos de pH podem ser reconstruídos experimentalmente. As mudanças altitudinais na distribuição das espécies podem ser explicadas, pelo menos em parte, pelo aumento da acidez em altitudes mais elevadas. Os requisitos de umidade, entre outros fatores ecológicos e comportamentais, explicam por que algumas espécies não conseguem viver acima do solo, ou se refugiam no solo durante as estações secas, mas também por que alguns colêmbolos epígeos são sempre encontrados nas proximidades de lagoas e lagos, como Isotomurus palustris. Características adaptativas, como a presença de um mucro molhável em forma de leque, permitem que algumas espécies se movam na superfície da água em ambientes de água doce e marinhos. Podura aquatica, um representante único da família Poduridae (e um dos primeiros colêmbolos a ter sido descrito por Carl Linnaeus), passa toda a sua vida na superfície da água, os seus ovos molháveis a caírem na água até que o primeiro instar não molhável ecloda e depois suba à superfície. Alguns géneros são capazes de ficar submersos e, após a muda, os jovens colêmbolos perdem as suas propriedades repelentes à água e são capazes de sobreviver submersos na água.

Em uma paisagem variegada, composta por uma mistura de ambientes fechados (bosques) e abertos (prados, plantações de cereais), a maioria das espécies que habitam o solo não são especializadas e podem ser encontradas em todos os lugares, mas a maioria das espécies epígeas e que habitam a serrapilheira são atraídas por um ambiente específico, seja florestado ou não. Como consequência da limitação da dispersão, a mudança no uso da terra, quando muito rápida, pode causar o desaparecimento local de espécies especialistas de movimento lento, um fenômeno cuja medida tem sido chamada de crédito de colonização.

Reprodução

Os colêmbolos podem se reproduzir de forma sexuada, através da transferência de espermatóforos ou assexuadamente, por meio de partenogênese.

Reprodução sexuada

Para que a reprodução sexuada ocorra, é necessário que a fêmea insira em sua abertura genital o esperma do macho, o qual se encontra armazenado em espermatóforos. Um espermatóforo é uma estrutura gelatinosa composta, geralmente, de um ápice espermático (contendo os espermatozóides) e um pedúnculo de tamanhos distintos. Essas estruturas são produzidas e depositadas pelos machos no solo e são, então, recolhidas pelas fêmeas. A transferência de espermatóforo pode ocorrer com ou sem contato físico/visual entre os indivíduos.

Acasalamento e comportamentos de corte

Apesar de não haver cópula, os colêmbolos exibem diferentes formas de comportamentos de corte. Machos de Tetrodontophora bielanensis são atraídos sexualmente por fêmeas ao reconhecer, através de um sistema olfativo, feromônios sexuais expressos na cutícula das mesmas. Como demonstrado em espécies de Isotomidae, Bourletiellidae e Symphypleona, além da expressão de feromônios sexuais, os indivíduos podem exibir um comportamento de corte bastante complexo, que pode envolver o esfregar do macho na fêmea, a exibição por meio de movimentos circulares, e outros estímulos através de estruturas modificadas como antenas e/ou pernas. Após esse período de estimulação sexual, o macho exerce o papel de guiar a parceira até o seu espermatóforo, realizando assim a fertilização.

Em contrapartida, em algumas outras espécies de Symphypleona, por exemplo, não há um comportamento de corte e os machos simplesmente depositam os espermatóforos no substrato, mesmo na ausência de fêmeas. Nesse caso, a fêmea é atraída até os espermatóforos por meio de pistas químicas. Um estudo demonstrou que espermatóforos da espécie Orchesella cincta apresentam um feromônio sexual associado, portanto, sendo útil para a atração feminina. A fim de garantir o seu sucesso reprodutivo, os machos costumam destruir os espermatóforos de outros machos e depositam o seu próprio no lugar.

Importância para humanos

Os colêmbolos são bem conhecidos como pragas de algumas culturas agrícolas. Sminthurus viridis, demonstrou causar danos severos às culturas agrícolas e é considerada uma praga na Austrália. Os Onychiuridae também são conhecidos por se alimentarem de tubérculos e danificá-los em certa medida. No entanto, devido à sua capacidade de transportar esporos de fungos micorrízicos e bactérias auxiliares da micorriza em seu tegumento, os colêmbolos do solo desempenham um papel positivo no estabelecimento de simbioses planta-fungo e, portanto, são benéficos para a agricultura. Eles também contribuem para o controle de doenças fúngicas em plantas por meio do consumo ativo de micélios e esporos de fungos e outros patogênicos. Sugere-se que eles possam ser criados para serem usados no controle de fungos patogênicos em estufas e outros cultivos internos.

Os colêmbolos às vezes encontram o caminho para dentro dos espaços habitacionais humanos. No entanto, a maioria dos pesticidas não é eficaz contra eles e as estratégias de remoção da umidade são a melhor linha de defesa para combater infestações.

Diversas fontes e publicações sugeriram que alguns colêmbolos podem parasitar humanos, mas isso é totalmente inconsistente com sua biologia, e nenhum fenômeno desse tipo jamais foi cientificamente confirmado, embora esteja documentado que as escamas ou pelos dos colêmbolos podem causar irritação quando esfregados na pele. Eles podem ser abundantes em ambientes internos úmidos, como banheiros e porões, e encontrados incidentalmente em pessoas. Mais frequentemente, relatos de infecção persistente da pele humana por colêmbolos podem indicar um problema neurológico, como parasitose delirante, um problema psicológico em vez de entomológico. Os próprios pesquisadores podem estar sujeitos a fenômenos psicológicos. Por exemplo, uma publicação de 2004 que afirmava ter encontrado colêmbolos em amostras de pele foi posteriormente determinada como um caso de pareidolia; ou seja, nenhum espécime de colêmbolo foi realmente recuperado, mas os pesquisadores aprimoraram digitalmente fotos de detritos de amostras para criar imagens semelhantes a pequenas cabeças de artrópodes, que então foram consideradas restos de colêmbolos. No entanto, Steve Hopkin relata um caso de um entomologista que aspirou uma espécie de Isotoma e, no processo, inalou acidentalmente alguns de seus ovos, que eclodiram em sua cavidade nasal e o deixaram bastante doente até serem removidos.

Em 1952, a China acusou os militares dos Estados Unidos de espalhar insetos e outros objetos contaminados com bactérias durante a Guerra da Coreia, lançando-os de caças P-51 sobre aldeias rebeldes na Coreia do Norte. Ao todo, os EUA foram acusados de lançar formigas, besouros, grilos, pulgas, moscas, gafanhotos, piolhos, colêmbolos e plecópteros como parte de um esforço de guerra biológica. As supostas doenças associadas incluíam antraz, cólera, disenteria, septicemia aviária, paratifo, peste, tifo murino, varíola e febre tifoide. A China criou uma comissão científica internacional para investigar a possível guerra bacteriana, concluindo que os Estados Unidos provavelmente se envolveram em guerra biológica limitada na Coreia. O governo dos EUA negou todas as acusações e, em vez disso, propôs que as Nações Unidas enviassem uma comissão formal de inquérito à China e à Coreia, mas ambos os países se recusaram a cooperar. Entomologistas dos EUA e do Canadá afirmaram ainda que as acusações eram ridículas e argumentaram que as aparições anômalas de insetos poderiam ser explicadas por meio de fenômenos naturais. As espécies de colêmbolos citadas nas alegações de guerra biológica na Guerra da Coreia foram Isotoma (Desoria) negishina (uma espécie local) e Folsomia candida.

Os colêmbolos em cativeiro são frequentemente mantidos em terrários como parte de uma equipe de limpeza.

Impacto do aquecimento global

Nas regiões polares, que se espera que sofram um dos impactos mais rápidos do aquecimento climático, os colêmbolos têm apresentado respostas contrastantes ao aquecimento em estudos experimentais. Há relatos de respostas negativas, positivas e neutras. Respostas neutras ao aquecimento experimental também foram relatadas em estudos de regiões não polares. A importância da umidade do solo foi demonstrada em experimentos com aquecimento por infravermelho em um prado alpino, que teve um efeito negativo na biomassa e diversidade da mesofauna em partes mais secas e um efeito positivo em subáreas úmidas. Além disso, um estudo com 20 anos de aquecimento experimental em três comunidades vegetais contrastantes descobriu que a heterogeneidade em pequena escala pode proteger os colêmbolos do potencial aquecimento climático.

Referências