Começou a carreira no Piacenza, assim como o irmão Filippo Inzaghi. Jogou em vários times pequenos da Itália, como Carpi, Novara, Lumezzane e Brescello, até retornar ao Piacenza na temporada 1998–99, onde se destacou e na temporada seguinte foi contratado pela Lazio.
No time romano, Inzaghino, como é apelidado, jogou oito temporadas, até se transferir na temporada 2007–08 para a Atalanta.
Inzaghi também atuou pela Seleção Italiana, na qual disputou apenas três partidas, sendo que a sua estreia aconteceu no dia 29 de março de 2000, em um amistoso contra a Espanha. Deixou a Azzurra no dia 23 de maio de 2003, após uma derrota contra a Suécia.
Carreira como treinador
Lazio
Após pendurar as chuteiras, Simone Inzaghi continuou na Lazio, onde inicialmente comandou a equipe Sub-20 e na reta final da temporada 2015–16 assumiu a equipe principal, substituindo Stefano Pioli. Deixou a equipe no dia 27 de maio de 2021. Conquistou a Copa da Itália de 2018–19 pelo clube, além dos títulos da Supercopa da Itália de 2017 e 2019.
Internazionale
Após semanas de especulações, no dia 3 de junho de 2021 foi anunciado como novo treinador da Internazionale.
2021–22
Conquistou seu primeiro título pela equipe no dia 12 de janeiro de 2022, após a Inter vencer a Juventus e faturar a Supercopa da Itália de 2021. Sagrou-se campeão novamente no dia 11 de maio, mais uma vez contra a Juventus, dessa vez pela Copa da Itália. Com Inzaghi a Inter quebrou um jejum de 11 anos, já que não conquistava a competição desde a temporada 2010–11.
Em 21 de junho de 2022, renovou seu contrato com a Inter até 2024.
2022–23
Muito contestado pelos resultados ruins na temporada 2022–23, Inzaghi comandou a Internazionale numa grande vitória no dia 11 de abril, quando o clube italiano venceu o Benfica por 2–0 no Estádio da Luz, em jogo válido pelas quartas de final da Liga dos Campeões da UEFA. Após a partida, o técnico declarou que estava satisfeito e fez questão de exaltar o comprometimento dos seus jogadores.
Inzaghi e seu auxiliar Massimiliano Farris em 2023
Apesar da campanha inconsistente na Serie A, o clube alcançou a final da Liga dos Campeões depois de 13 anos, após derrotar o rival Milan nos dois jogos da semifinal: os Nerazzurri venceram por 2–0 na ida e por 1–0 na volta. Inzaghi coroou o bom desempenho na temporada ao conquistar a Copa da Itália, seu terceiro título da competição como treinador. Na final realizada no Estádio Olímpico, no dia 24 de maio, a Inter contou com dois gols do argentino Lautaro Martínez para superar a Fiorentina por 2–1.
Já na final da Liga dos Campeões, realizada no dia 10 de junho, a Internazionale acabou sendo derrotada por 1–0 para o Manchester City. Apesar do revés, o treinador elogiou o grande jogo da equipe e afirmou estar orgulhoso dos seus jogadores pela grande temporada do clube.
2023–24
Após iniciar a temporada com 100% de aproveitamento na Serie A, Inzaghi teve o seu contrato renovado no dia 5 de setembro, assinando um novo vínculo válido até 2025. Em dezembro, chegou a balançar no cargo após a Inter ser eliminada nas oitavas de final da Copa da Itália pelo Bologna. No entanto, a equipe deu a volta por cima no dia 22 de janeiro de 2024, ao vencer o Napoli na final da Supercopa da Itália. Inzaghi conquistou seu quinto título de Supercopa e se isolou como o treinador com mais títulos na história da competição, ultrapassando Marcello Lippi e Fabio Capello.
Na Liga dos Campeões da UEFA, enfrentou o Atlético de Madrid de Diego Simeone nas oitavas de final, em março, e mesmo após vencer o jogo de ida por 1–0 e sair vencendo pelo mesmo placar no jogo de volta, a equipe de Inzaghi sofreu dois gols e foi eliminada nos pênaltis.
Apesar das eliminações nas outras competições, o clube teve um grande desempenho na Serie A. Simone Inzaghi e seus comandados conquistaram o título no dia 22 de abril, com cinco rodadas de antecedência, após uma vitória por 2–1 sobre o rival Milan. Os Nerazzurri chegaram ao 20º Scudetto de sua história, e Inzaghi conquistou seu primeiro título de liga como treinador.
Al-Hilal
Em 4 de junho de 2025, o Al-Hilal anunciou oficialmente a contratação de Simone Inzaghi. O técnico italiano assinou um contrato de dois anos com o clube saudita, até a temporada 2026–27. De acordo com o jornal L'Équipe, Inzaghi passou a receber um salário de 29 milhões de dólares (cerca de R$ 167 milhões) por ano, tornando-se assim o segundo treinador mais bem pago do mundo.
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