Suivant le parcours de son père durant sa carrière, il prend sa première licence en 2008 à l'Élan Chalon. Une année plus tard, il intègre le club de la JS Coulaines en agglomération mancelle dans lequel il joue en mini-poussins et poussins. À l'âge de 10 ans, il rejoint le SCM Le Mans, association support du Mans Sarthe Basket. Il y évolue en benjamins puis minimes France où il tourne à 5,7 points de moyenne en 2016-2017 et 10,9 en 2017-2018.
Centre fédéral (2018-2022)
En 2018, il intègre le Centre fédéral avec un an d'avance. Il joue d'abord avec les cadets avant d'évoluer avec l'équipe junior en NM1 de 2020 à 2022. Lors de la dernière saison, il inscrit 13,9 points en moyenne, ce qui fait de lui le meilleur marqueur de l'équipe en championnat devant Melvin Ajinça et Noah Penda. Il est élu "joueur du mois" du Pôle France à plusieurs reprises comme en ou .
Sa dernière saison en France fait l'objet d'un suivi particulier de France Télévisions pour la saison 2 de la série-documentaire CHAMPION(S).
Le , il annonce officiellement sa candidature pour la draft 2023.
Le , il est choisi en 43e position par les Trail Blazers de Portland et signe un contrat garanti sur plusieurs saisons.
Lors de sa première saison en NBA, en 2023-2024, Rupert alterne entre les Trail Blazers et leur équipe affiliée en NBA G League, le Remix de Rip City. Il dispute 39 rencontres de saison régulière avec Portland, dont 12 comme titulaire, pour des moyennes de 4,0 points, 2,4 rebonds et 1,6 passe décisive en 16,2 minutes de jeu.
Son temps de jeu diminue au cours de la saison 2024-2025, durant laquelle il participe à 52 rencontres, sans titularisation. Il inscrit alors 3,0 points de moyenne en 8,8 minutes par match.
Le , les Trail Blazers le libèrent afin de convertir le contrat two-way de son compatriote Sidy Cissoko en contrat standard.
Grizzlies de Memphis (depuis février 2026)
Le , deux jours après son départ de Portland, Rupert rejoint les Grizzlies de Memphis avec un contrat de dix jours. Après cinq rencontres disputées sous ce contrat, durant lesquelles il bénéficie d'un temps de jeu accru, les Grizzlies lui font signer un contrat two-way le . Le , lors d'une défaite face aux Bucks de Milwaukee (115-131), il réalise son premier triple-double en NBA avec 33 points, 10 rebonds et 10 passes décisives, auxquels il ajoute quatre interceptions. Il devient le troisième joueur de l'histoire des Grizzlies à réaliser un triple-double à au moins 30 points, après Ja Morant et Desmond Bane.
Il achève la saison 2025-2026 avec des moyennes de 12,2 points, 6,4 rebonds, 2,1 passes décisives et 1,6 interception en 16 rencontres avec Memphis, dont huit titularisations. Il joue en moyenne 31 minutes par rencontre, un temps de jeu sensiblement supérieur à celui dont il disposait à Portland.
76ers de Philadelphie (depuis juillet 2026)
Le , Rayan Rupert trouve un accord avec les 76ers de Philadelphie pour un contrat two-way, officialisé quelques jours plus tard. Son recrutement est annoncé en même temps que celui de Caleb Love, également passé par les Blazers.
Le recrutement de Rupert est notamment motivé par ses qualités physiques et son potentiel défensif, dans la logique de la franchise de développer des joueurs sous contrat two-way menée par les Sixers, plusieurs de ces joueurs ayant obtenu un contrat standard au cours de la saison précédente.
Équipes de France jeunes
Interview de Rayan Rupert pour l'émission First Team.
Durant l'été 2021, il joue ses premiers matchs internationaux en sélections de jeunes. Il prend part à cinq rencontres lors des European Challengers U18 de 2021(en). Il inscrit 53 points en 5 rencontres.
De ses dires, Rayan Rupert est un combo guard, autrement dit un arrière ou meneur. Grâce à une envergure de 2,20 m, une grande taille ainsi qu'une bonne mobilité, il peut notamment défendre sur les postes de meneur, arrière et ailier voire d'ailier fort.
Salaires NBA
Les gains de Rayan Rupert en NBA sont les suivants:
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France
76ers de Philadelphie
