Borboleta

Ovos

Os ovos das borboletas são protegidos por uma camada externa dura e estriada chamada cório. Esta é revestida por uma fina camada de cera que impede que o ovo resseque antes que a larva tenha tempo de se desenvolver completamente. Cada ovo contém uma série de pequenas aberturas em forma de funil em uma extremidade, chamadas micrópilo; a finalidade desses orifícios é permitir que os espermatozoides entrem e fertilizem o ovo. Os ovos de borboletas variam muito em tamanho e forma entre as espécies, mas geralmente são eretos e finamente esculpidos. Algumas espécies depositam ovos isoladamente, outras em grupos. Muitas fêmeas produzem entre cem e duzentos ovos. Os ovos são fixados a uma folha com uma cola especial que endurece rapidamente. À medida que endurece, ela se contrai, deformando a forma do ovo. Essa cola é facilmente visível envolvendo a base de cada ovo, formando um menisco. A natureza dessa cola foi pouco estudada, mas no caso de Pieris brassicae, ela começa como uma secreção granular amarelo-pálida contendo proteínas acidofílicas. É viscosa e escurece quando exposta ao ar, tornando-se um material gomoso insolúvel em água que logo endurece. Borboletas do gênero Agathymus não fixam seus ovos a uma folha; em vez disso, os ovos recém-postos caem na base da planta.

Os ovos são quase invariavelmente postos em plantas. Cada espécie de borboleta possui sua própria gama de plantas hospedeiras e, enquanto algumas espécies estão restritas a apenas uma espécie de planta, outras utilizam diversas espécies vegetais, frequentemente incluindo membros de uma mesma família. Em algumas espécies, como Speyeria cybele, os ovos são depositados próximos, mas não sobre, a planta alimentícia. Isso provavelmente ocorre quando o ovo passa o inverno antes da eclosão e quando a planta hospedeira perde suas folhas no inverno, como ocorre com as violetas neste exemplo. O estágio de ovo dura algumas semanas na maioria das borboletas, mas ovos postos próximos ao inverno, especialmente em regiões temperadas, entram em um estágio de diapausa (repouso), e a eclosão pode ocorrer apenas na primavera. Algumas borboletas de regiões temperadas, como Nymphalis antiopa, põem seus ovos na primavera e fazem-nos eclodir no verão.

Lagarta

As larvas das borboletas, ou lagartas, consomem folhas de plantas e passam praticamente todo o tempo procurando e ingerindo alimento. Embora a maioria das lagartas seja herbívora, algumas espécies são predadoras: Spalgis epius alimenta-se de cochonilhas, enquanto licenídeos como Liphyra brassolis são mirmecófilos, alimentando-se de larvas de formigas. Algumas larvas, especialmente as dos licenídeos, formam associações mutualísticas com formigas. Elas se comunicam com as formigas usando vibrações transmitidas pelo substrato, além de sinais químicos. As formigas oferecem certo grau de proteção a essas larvas e, em troca, coletam secreções de melada. As lagartas de Phengaris arion enganam formigas do gênero Myrmica para que as levem de volta ao formigueiro, onde elas se alimentam dos ovos e larvas das formigas em uma relação parasítica.

As lagartas amadurecem por meio de uma série de estágios de desenvolvimento conhecidos como ínstares. Próximo ao final de cada estágio, a larva passa por um processo chamado apólise, mediado pela liberação de uma série de neurormônios. Durante essa fase, a cutícula, uma camada externa resistente composta de uma mistura de quitina e proteínas especializadas, separa-se da epiderme mais macia subjacente, e a epiderme começa a formar uma nova cutícula. Ao final de cada ínstar, a larva realiza a ecdise; a antiga cutícula se rompe e a nova cutícula expande-se, endurecendo rapidamente e desenvolvendo pigmentação. As lagartas possuem antenas curtas e vários olhos simples. As peças bucais são adaptadas para mastigação, com mandíbulas poderosas e um par de maxilas, cada uma com um palpo segmentado. Junto a estas encontra-se o lábio-hipofaringe, que abriga uma fiandeira tubular capaz de extrusar seda. Lagartas como as do gênero Calpodes (família dos hesperiídeos) possuem um sistema traqueal especializado no 8.º segmento que funciona como um pulmão primitivo. As lagartas de borboletas possuem três pares de pernas verdadeiras nos segmentos torácicos e até seis pares de patas falsas surgindo dos segmentos abdominais. Essas falsas pernas possuem anéis de pequenos ganchos plantares, acionados hidrostaticamente, que ajudam a lagarta a agarrar-se ao substrato. A epiderme apresenta tufos de setas, cuja posição e número ajudam na identificação da espécie. Também há ornamentações na forma de pelos, protuberâncias semelhantes a verrugas, projeções semelhantes a chifres e espinhos. Internamente, a maior parte da cavidade corporal é ocupada pelo intestino, mas também pode haver grandes glândulas de seda e glândulas especiais que secretam substâncias desagradáveis ao paladar ou tóxicas. As asas em desenvolvimento estão presentes nos ínstares mais tardios e as gônadas começam seu desenvolvimento ainda no estágio de ovo.

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  Lagarta aposemática de Papilio machaon, em postura de ameaça
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  Mutualismo: formiga cuidando de uma lagarta licenídea, Catapaecilma major
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  Lagarta críptica com contra-sombreamento de um esfingídeo, Ceratomia amyntor

Pupa

Quando a larva está totalmente desenvolvida, hormônios como o hormônio protoracicotrópico (PTTH) são produzidos. Nesse ponto, a larva para de se alimentar e começa a "vagar" em busca de um local adequado para a pupação, frequentemente a face inferior de uma folha ou outro local oculto. Ali, ela fia um botão de seda que utiliza para prender seu corpo à superfície e realiza a muda final. Embora algumas lagartas fiem um casulo para proteger a pupa, a maioria das espécies não o faz. A pupa nua, frequentemente conhecida como crisálida, normalmente fica suspensa de cabeça para baixo pelo cremáster, uma almofada espinhosa na extremidade posterior, mas em algumas espécies pode ser fiado um cinturão de seda para manter a pupa em posição vertical. A maior parte dos tecidos e células da larva é degradada no interior da pupa, à medida que o material constituinte é reorganizado no imago. A estrutura do inseto em transformação é visível externamente, com as asas dobradas de forma plana sobre a superfície ventral e as duas metades da probóscide, com as antenas e as pernas entre elas. A transformação pupal em uma borboleta por meio da metamorfose exerceu grande fascínio sobre a humanidade. Para transformar as diminutas asas visíveis no exterior da pupa em grandes estruturas utilizáveis para o voo, as asas pupais passam por rápida mitose e absorvem uma grande quantidade de nutrientes. Se uma asa for removida cirurgicamente em estágio inicial, as outras três crescerão até um tamanho maior. Na pupa, a asa forma uma estrutura que se comprime de cima para baixo e se pregueia das extremidades proximais às distais à medida que cresce, de modo que possa ser rapidamente desdobrada até atingir seu tamanho adulto completo. Diversos limites observados no padrão de coloração adulto são marcados por alterações na expressão de determinados fatores de transcrição na pupa inicial.

Adulto

O estágio reprodutivo do inseto é o adulto alado ou imago. A superfície tanto das borboletas quanto das mariposas é coberta por escamas, cada uma das quais é uma projeção de uma única célula epidérmica. A cabeça é pequena e dominada pelos dois grandes olhos compostos. Estes são capazes de distinguir formas florais ou movimento, mas não conseguem visualizar claramente objetos distantes. A percepção de cores é boa, especialmente em algumas espécies na faixa azul/violeta. As antenas são compostas por muitos segmentos e possuem pontas clavadas (diferentemente das mariposas, que têm antenas afiladas ou plumosas). Os receptores sensoriais concentram-se nas pontas e podem detectar odores. Os receptores gustativos localizam-se nos palpos e nos pés. As peças bucais são adaptadas à sucção e as mandíbulas geralmente são reduzidas ou ausentes. As primeiras maxilas são alongadas formando uma probóscide tubular, enrolada em repouso e expandida quando necessário para a alimentação. A primeira e a segunda maxilas possuem palpos que funcionam como órgãos sensoriais. Algumas espécies apresentam probóscide ou palpos maxilares reduzidos e não se alimentam na fase adulta.

Muitas borboletas do gênero Heliconius também utilizam sua probóscide para se alimentar de pólen; nessas espécies, apenas 20% dos aminoácidos utilizados na reprodução provêm da alimentação larval, o que lhes permite desenvolver-se mais rapidamente como lagartas e proporciona uma expectativa de vida adulta mais longa, de vários meses. O tórax da borboleta é dedicado à locomoção. Cada um dos três segmentos torácicos possui duas pernas (entre os ninfalídeos, o primeiro par é reduzido e os insetos caminham sobre quatro pernas). O segundo e o terceiro segmentos do tórax sustentam as asas. As bordas anteriores das asas anteriores possuem nervuras espessas para reforço, enquanto as asas posteriores são menores e mais arredondadas e possuem menos nervuras de sustentação. As asas anteriores e posteriores não são unidas por ganchos (como ocorre nas mariposas), mas são coordenadas pelo atrito de suas partes sobrepostas. Os dois segmentos anteriores possuem um par de espiráculos utilizados na respiração.

O abdome consiste em dez segmentos e contém o intestino e os órgãos genitais. Os oito segmentos anteriores possuem espiráculos e o segmento terminal é modificado para a reprodução. O macho possui um par de órgãos de apreensão ligados a uma estrutura anelar e, durante a cópula, uma estrutura tubular é projetada e inserida na vagina da fêmea. Um espermatóforo é depositado na fêmea, após o que os espermatozoides dirigem-se para uma receptáculo seminal, onde ficam armazenados para uso posterior. Em ambos os sexos, os órgãos genitais são ornamentados com diversos espinhos, dentes, escamas e cerdas, que atuam impedindo que a borboleta acasale com um inseto de outra espécie. Após emergir da fase pupal, uma borboleta não consegue voar até que suas asas sejam desdobradas. Uma borboleta recém-emergida precisa passar algum tempo inflando suas asas com hemolinfa e deixando-as secar, período durante o qual é extremamente vulnerável a predadores.

Formação de padrões

Os padrões coloridos presentes em muitas asas de borboletas sinalizam a potenciais predadores que elas são tóxicas. Assim, a base genética da formação de padrões das asas pode esclarecer tanto a evolução das borboletas quanto sua biologia do desenvolvimento. A coloração das asas das borboletas deriva de pequenas estruturas chamadas escamas, cada uma contendo seus próprios pigmentos. Nas borboletas Heliconius, existem três tipos de escamas: escamas amarelas/brancas, pretas e vermelhas/alaranjadas/marrons. Alguns mecanismos da formação dos padrões alares estão sendo investigados atualmente com técnicas genéticas. Por exemplo, um gene chamado cortex determina a cor das escamas: a deleção de cortex transforma escamas pretas e vermelhas em amarelas. Mutações, por exemplo inserções de transposons no DNA não codificante ao redor do gene cortex, podem transformar uma borboleta de asas pretas em uma borboleta com uma faixa amarela nas asas.

Parasitoides, predadores e patógenos

As borboletas são ameaçadas em seus estágios iniciais por parasitoides e, em todos os estágios, por predadores, doenças e fatores ambientais. Vespas braconídeas e outras vespas parasitas depositam seus ovos em ovos ou larvas de lepidópteros, e as larvas parasitoides das vespas devoram seus hospedeiros, geralmente empupando dentro ou fora da casca ressequida. A maioria das vespas é muito específica quanto à espécie hospedeira e algumas têm sido utilizadas como controle biológico de borboletas-praga, como Pieris brassicae. Quando a Pieris rapae foi introduzida acidentalmente na Nova Zelândia, ela não possuía inimigos naturais. Para controlá-la, algumas pupas parasitadas por uma vespa calcidídea foram importadas e, assim, o controle natural foi restabelecido. Algumas moscas depositam seus ovos na parte externa das lagartas, e as larvas recém-eclodidas perfuram a pele e alimentam-se de modo semelhante às larvas de vespas parasitoides. Entre os predadores das borboletas estão formigas, aranhas, vespas e aves. Lagartas também são afetadas por uma variedade de doenças bacterianas, virais e fúngicas, e apenas uma pequena porcentagem dos ovos de borboletas depositados chega à fase adulta. A bactéria Bacillus thuringiensis tem sido utilizada em pulverizações para reduzir os danos causados às plantações pelas lagartas da borboleta-branca-grande, e o fungo entomopatogênico Beauveria bassiana mostrou-se eficaz para o mesmo propósito.

Espécies ameaçadas

Ornithoptera alexandrae, encontrada em Papua-Nova Guiné, é a maior borboleta do mundo. A espécie encontra-se ameaçada de extinção e é um dos únicos três insetos (os outros dois também sendo borboletas) incluídos no Apêndice I da CITES, tornando ilegal o comércio internacional.<

Defesas

As borboletas protegem-se dos predadores por diversos meios. As defesas químicas são amplamente disseminadas e baseiam-se principalmente em substâncias químicas de origem vegetal. Em muitos casos, as próprias plantas desenvolveram essas substâncias tóxicas como proteção contra herbívoros. As borboletas evoluíram mecanismos para sequestrar essas toxinas vegetais e utilizá-las em sua própria defesa. Esses mecanismos de defesa só são eficazes se forem bem anunciados; isso levou à evolução de cores vivas em borboletas impalatáveis (aposematismo). Esse sinal é comumente imitado por outras borboletas, geralmente apenas pelas fêmeas. Um mímico batesiano imita outra espécie para usufruir da proteção proporcionada pelo aposematismo daquela espécie. Papilio polytes da Índia possui morfos femininos que imitam os papilionídeos de corpo vermelho impalatáveis, Pachliopta aristolochiae e Pachliopta hector. O mimetismo mülleriano ocorre quando espécies aposemáticas evoluem para se assemelharem umas às outras, presumivelmente para reduzir as taxas de amostragem pelos predadores; as borboletas Heliconius das Américas são um bom exemplo. Camuflagem é encontrada em muitas borboletas. Algumas, como a borboleta-folha-de-carvalho e Doleschallia bisaltide, são imitações notáveis de folhas. Como lagartas, muitas se defendem permanecendo imóveis e aparentando ser gravetos ou galhos. Outras apresentam comportamentos deimáticos, como erguer-se e balançar a extremidade anterior do corpo, marcada com manchas oculares, como se fossem serpentes. Algumas lagartas de papilionídeos, como Papilio cresphontes, assemelham-se a excrementos de aves para serem ignoradas pelos predadores. Algumas lagartas possuem pelos e estruturas espinhosas que oferecem proteção, enquanto outras são gregárias e formam agregações densas.

Algumas espécies são mirmecófilas, formando associações mutualísticas com formigas e obtendo sua proteção. As defesas comportamentais incluem pousar e inclinar as asas para reduzir a sombra e evitar chamar atenção. Algumas fêmeas de ninfalídeos protegem seus ovos contra vespas parasitoides. Os licenídeos possuem uma falsa cabeça composta por manchas oculares e pequenas caudas (falsas antenas) para desviar ataques da região cefálica mais vital. Isso também pode fazer com que predadores de emboscada, como aranhas, aproximem-se pela extremidade errada, permitindo que as borboletas detectem ataques rapidamente. Muitas borboletas possuem manchas oculares nas asas; estas também podem desviar ataques ou servir para atrair parceiros. Defesas auditivas também podem ser utilizadas, o que, no caso de Pyrgus malvae, refere-se às vibrações geradas pela borboleta ao expandir suas asas em uma tentativa de comunicar-se com predadores formigas. Muitas borboletas tropicais possuem formas sazonais para as estações seca e chuvosa. Essas formas são determinadas pelo hormônio ecdisona. As formas da estação seca geralmente são mais crípticas, talvez oferecendo melhor camuflagem quando a vegetação é escassa. Cores escuras nas formas da estação chuvosa podem ajudar na absorção da radiação solar. Borboletas sem defesas como toxinas ou mimetismo protegem-se por meio de um voo mais irregular e imprevisível do que o de outras espécies. Supõe-se que esse comportamento dificulte sua captura pelos predadores e seja causado pela turbulência criada pelos pequenos redemoinhos formados pelas asas durante o voo.

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  Heliconius afugenta predadores por meio do mimetismo mülleriano.
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  Lagarta de Papilio cresphontes evertendo seu osmetério em defesa; ela também é mimética, assemelhando-se a excrementos de aves.
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  As manchas oculares de Pararge aegeria distraem os predadores de atacar a cabeça. Esse inseto ainda consegue voar com a asa posterior esquerda danificada.