Connecticut Sun (2016–2019)
Geno Auriemma, técnico da UConn, incentivou o técnico do Sun, Court Miller, a dar a Williams uma chance como um jogador que pudesse sair e marcar pontos; "Não conheço ninguém que possa impedi-la de fazer isso.'" Williams ajudou o Sun a chegar às Finais da WNBA durante a temporada de 2019, antes de perderem o título para o Washington Mystics. Durante a temporada de 2019, Williams também foi homenageada pela liga com uma indicação às honras de Jogadora da Semana.
Atlanta Dream (2020–2021)
Em 19 de fevereiro de 2020, Williams foi trocada para o Atlanta Dream como parte de uma negociação entre três times. Williams conquistou sua primeira aparição no All-Star com o Dream em 2021.
Em outubro de 2021, Williams (junto com a companheira de equipe Crystal Bradford) foi liberada de seu contrato após um vídeo delas circular por vários veículos de mídia mostrando seu envolvimento em uma briga em frente a um food truck na região de Atlanta.
Minnesota Lynx (2024–presente)
Em 31 de janeiro de 2024, Williams assinou um contrato garantido de dois anos com o Minnesota Lynx. Na agência livre, ela expressou desejo de estabilidade ao jogar por um time a longo prazo. Williams rompeu um ligamento do polegar direito durante o campo de treinamento e jogou até que a pausa olímpica permitiu tempo suficiente de recuperação. No jogo em casa dos Lynx contra as Sparks em 14 de junho de 2024, Williams se tornou apenas a 4ª jogadora da WNBA a alcançar 15+ pontos, 10+ assistências, 8+ rebotes e 4+ roubos de bola. Após a vitória dos Lynx sobre o Connecticut Sun nas semifinais de 4 de outubro de 2024, Cheryl Reeve disse que o "jeito de Williams com este time é exatamente o que faltou ao nosso time no ano passado. A resistência, o estilo, o cachorro, e todas essas coisas, a crença. Mas não só na capacidade de marcar gols, mas também em fazer o time melhorar." Reeve colocou Williams na posição de armadora, um novo papel para Williams que começou com sua atuação pelo Chicago Sky. Williams é conhecida por seu arremesso de média distância; ela lidera a WNBA em tentativas de média distância com 6,9 por jogo, enquanto arremessa de 46,2%. Na temporada de 2024, 57,5% de seus pontos foram feitos no midrange. Na semifinal do jogo 5 que os Lynx venceram contra o Connecticut Sun, em 8 de outubro de 2024, Williams "teve seu maior número de pontos em um jogo de playoff desde 2019" com 24 pontos; Ela também teve sete assistências, cinco rebotes e dois roubos de bola.
No Jogo 1 das finais contra o New York Liberty, em 10 de outubro de 2024, Williams se tornou apenas a segunda na história da franquia Lynx a alcançar 20+ pontos, 5+ rebotes e 5+ assistências em jogos consecutivos dos playoffs. Maya Moore havia sido a única jogadora dos Lynx a fazer isso antes de Williams. Williams teve um papel decisivo para o time na histórica virada, marcando 8 dos últimos 10 pontos no tempo regulamentar e 5 dos últimos 7 na prorrogação. Sua jogada de quatro pontos com 5,5 segundos restantes deu aos Lynx sua primeira liderança.
Em 12 de abril de 2026, Williams retornou a assinar com o Lynx por mais dois anos em um contrato de salário máximo.
