Dennis começou sua carreira no kart aos oito anos de idade com a Andy Cox Racing, recebendo treinamento de Terry Fullerton. Em 2005, ele venceu o South West na categoria Cadete. No ano seguinte, ele terminou em terceiro no Campeonato Shenington Club. Em 2008, ele recebeu o apoio da Racing Steps Foundation e se formou na categoria KF3. Em seu primeiro ano, ele se tornou campeão britânico em KF3. Em 2010, ele conquistou o campeonato britânico na classe júnior e o mundial da FIA para menores de 18 anos.
InterSteps
Em 2011, Dennis fez sua estreia em monopostos participando do Campeonato InterSteps de 2011 pela Fortec Motorsport, o qual ele dominou e foi campeão com oito vitórias e dezesseis pódios em 20 corridas, acumulando 539 pontos.
Fórmula Renault
Dennis correu pela Fortec na Fórmula Renault UK Finals Series em 2011, terminando em 19º na classificação, com 38 pontos.
Dennis foi indicado ao Prêmio McLaren Autosport BRDC devido às suas performances na Fórmula Renault 2.0 NEC, e posteriormente, ele ganhou o prestigioso prêmio e se tornou o mais jovem participante com apenas 17 anos de idade.
Em 2014, ele estreou na Fórmula 3 Europeia pela Carlin, tendo seu compatriota Jordan King como companheiro regular e o árabe-emiradense Ed Jones por algumas rodadas. Dennis conquistou seu primeiro pódio na corrida 2 de Pau, com um terceiro lugar que repetiu na corrida 1 de Spa-Francorchamps e na corrida 1 do Red Bull Ring, sendo o nono colocado, com 174 pontos. Já no campeonato de estreantes, Dennis venceu três vezes e ficou em terceiro, estando abaixo dos futuros pilotos de F1 Max Verstappen e Esteban Ocon.
Ele seguiu na categoria em 2015, passando a correr pela Prema e tendo como novos companheiros regulares o sueco Felix Rosenqvist e o canadense Lance Stroll, com o francês Brandon Maïsano, o neozelandês Nick Cassidy e o alemão Maximilian Günther correndo com ele por algumas rodadas. Nessa temporada, Dennis foi mais competitivo, tendo conquistado seis vitórias e mais dez pódios, sendo o terceiro no campeonato de pilotos, com 377 pontos e sendo superado apenas por Antonio Giovinazzi e seu companheiro Rosenqvist, o campeão da temporada.
Em 2017, Dennis retornou para participar das 3 primeiras rodadas da F3-Euro pela Carlin, acompanhando seu compatriota Lando Norris e também o austríaco Ferdinand Habsburg e o indiano Jehan Daruvala. Dennis conseguiu um segundo lugar na corrida 1 de Silverstone e encerrou seu último ano na F3 Europeia na décima sétima colocação, com 41 pontos.
GP3 Series
Em dezembro de 2015, foi anunciado que Dennis disputaria a temporada de 2016 da GP3 Series com a equipe Arden International, tendo a companhia de seu compatriota Jack Aitken e da colombiana Tatiana Calderón. Ele terminou em quarto na classificação geral de pilotos, tendo conquistado um par de vitórias, cinco pódios no total e 149 pontos, sendo o melhor piloto da Arden na temporada.
Mundial de Endurance
2016 também marcou a estreia de Dennis no Campeonato Mundial de Endurance da FIA, onde ele disputou duas provas pela G-Drive Racing pela classe LMP2 ao lado de Simon Dolan e Giedo van der Garde. A bordo de uma Gibson 015S nº 38, o trio foi sexto nas 6 Horas de Spa-Francorchamps, mas abandonou as 24 Horas de Le Mans após o carro sofrer uma colisão.
GT World Challenge
Jake Dennis em 2024
Em 2017, Dennis competiu na GT World Challenge Europe Endurance Cup com a Team WRT pela classe Pro, ao lado de Robin Frijns e Stuart Leonard, tendo um segundo lugar na Catalunha como melhor resultado. Pela Sprint Cup, Dennis dividiu o carro com Pieter Schothorst e teve dois pódios na Hungria. Em 2018, Dennis venceu em Silverstone pela R-Motorsport I juntamente com Nicki Thiim e Mathieu Vaxvierre, e foi segundo novamente na Catalunha em 2019 com Marvin Kirchhöfer e Alex Lynn. Disputou duas provas em 2021 com a Walkenhorst Motorsport ao lado de Nick Yelloly e David Pittard. Em 2024, Dennis disputou quatro provas com a Century Motorsport pela classe Bronze, dividindo o carro com Darren Leung e Toby Sowery. Seguiu nessa categoria em 2025, pela Paradine Competition com Leung e Sean Gelael, onde disputou outras quatro provas e também competiu na Sprint Cup. Em 2026, retornou à classe Pro com a ROWE Racing, guiando a BMW M4 GT3 nº 98 com Raffaele Marciello e Augusto Farfus.
Fórmula 1
Em 2018, Dennis foi o piloto de simulador e desenvolvimento da equipe Red Bull Racing. Como resultado da associação da equipe com a Aston Martin, ele testou para a equipe austríaca nos testes do meio da temporada da Fórmula 1 realizados em Barcelona em maio de 2018, e novamente em Hungaroring em agosto. Em 2023, Dennis continuava sendo um piloto de desenvolvimento da Red Bull.
Ele foi escolhido para participar da sessão de treinos livres de sexta-feira no Grande Prêmio de Abu Dhabi de 2023 pela Red Bull. Ele terminou a sessão no 16º lugar.
DTM
Dennis em Hockenheim em 2019
Em 2019, Dennis competiu na Deutsche Tourenwagen Masters pela R-Motorsport I, guiando um Aston Martin Vantage. Pontuou em cinco etapas, tendo um sexto lugar na corrida 2 de Zolder como melhor resultado, e se classificando em décimo sétimo, com dezessete pontos.
Fórmula E
Em 30 de outubro de 2020, foi anunciado que Dennis havia sido contratado pela equipe BMW i Andretti Motorsport para a disputa da temporada de 2020–21 da Fórmula E, ao lado de Maximilian Günther. Após não pontuar nas quatro primeiras rodadas que disputou, Dennis obteve a sua primeira vitória na F-E durante a corrida 2 do ePrix de Valência, voltando a triunfar na corrida 1 do ePrix de Londres. Ao final da temporada, que teve uma disputa muito apertada pelo título, Dennis somou 91 pontos, o que lhe rendeu o terceiro lugar em sua estreia na F-E, ficando à frente do quarto colocado Mitch Evans por apenas um ponto, atrás do vice Edoardo Mortara por um ponto também, e do campeão Nyck de Vries por oito pontos. Já no duelo interno da Andretti, Dennis desbancou Günther por 25 pontos de vantagem.
Enquanto Günther saiu da Andretti e seu lugar foi ocupado pelo norte-americano Oliver Askew, Dennis permaneceu na equipe para a disputa da temporada 2021–22, na qual ele só venceu na corrida 1 em Londres e além desse, só teve mais dois pódios, fechando o ano em sexto, com 126 pontos e empatado na pontuação com o quinto colocado Lucas di Grassi e com o sétimo colocado Robin Frijns. Este, Dennis superou por ter vencido, enquanto o neerlandês não teve nenhuma vitória. Mas Dennis e Di Grassi empataram em quase todos os critérios: número de vitórias, de pódios, de segundos, de terceiros e até de quartos lugares. Contudo, o brasileiro o superou por ter dois quintos lugares, enquanto Dennis só teve um. Já no duelo com seu companheiro, Dennis foi vencedor, fazendo mais de cem pontos de diferença para Askew
De contrato renovado para 2022–23, e tendo o experiente alemão André Lotterer como substituto de Askew, Dennis se consagrou numa temporada em que ele não foi o maior vencedor: só teve duas vitórias, conquistadas nas provas da Cidade do México e de Roma, mas que somadas, foram apenas a metade das que seus rivais neozelandeses Nick Cassidy e Mitch Evans tiveram no ano. Mas ele foi mais constante no pódio, fazendo onze ao todo e foi campeão em Londres com uma corrida de antecedência, com um segundo lugar no sábado. No final, ele juntou 229 pontos, superando Cassidy por 30 pontos e Evans por 32 pontos. E no duelo com seu companheiro, Dennis venceu de forma ainda mais elástica, com Lotterer tendo feito 206 pontos a menos do que o britânico.
Em dezembro de 2023, durante a pré-temporada, Dennis assinou uma extensão de contrato de vários anos para permanecer na Andretti durante a temporada de 2024–25 da Fórmula E e além. Para a temporada 2023–24, ele passou a contar com o francês Norman Nato, que substituiu Lotterer. O desempenho de Dennis, contudo, não foi o mesmo que o do ano anterior, por conta da decadência da Andretti. Logo, Dennis só venceu na corrida 1 em Daria, e suas outras aparições no pódio foram com seus dois segundos lugares na rodada de Misano, e com seu terceiro lugar em Tóquio. Assim, Dennis ficou em sétimo, somando 122 pontos, e mais uma vez foi muito superior ao seu companheiro, já que Nato fez 75 pontos a menos do que Jake.
Dennis no ePrix de Berlim de 2025
Na temporada 2024–25, Dennis teve mais um novo companheiro: o suíço Nico Müller, vindo da ABT. O britânico conquistou um pódio ao ser terceiro colocado na corrida 1 do ePrix de Mônaco. Em Jacarta, fez sua primeira pole da temporada ao se beneficiar do erro de seu compatriota Taylor Barnard, mas despencou para o décimo sétimo lugar após ser tocado por Nyck de Vries. Voltou ao pódio na corrida 2 do ePrix de Berlim, onde foi segundo colocado. Terminou a temporada em sétimo, com 93 pontos.
Com a ida de Müller para a Porsche, Dennis recebeu um novo companheiro em 2025–26, o brasileiro Felipe Drugovich. O britânico largou da pole na etapa de abertura, o ePrix de São Paulo, após se beneficiar de uma punição destinada a Pascal Wehrlein. Ele venceu a corrida, iniciando a temporada como líder do campeonato. Seguiu pontuando nas corridas seguintes, sendo quinto colocado na Cidade do México, décimo em Miami e nono em Gidá (corrida 1). Após sofrer um furo no pneu e não pontuar na corrida 2 da etapa saudita, Dennis terminou em sétimo lugar em Madri, mas promovido a sexto após Sébastien Buemi ser punido por ter tirado o britânico da Andretti da pista. Também foi quinto na corrida 1 de Berlim e sexto na corrida 2. Teve um final de semana negativo em Mônaco, abandonando a corrida 1 e sendo 12º na corrida 2, após ser punido com 5 segundos por um toque em Dan Ticktum. Mas se recuperou em Sanya, fazendo a pole e vencendo pela segunda vez na temporada. Ainda foi terceiro colocado na corrida 1 de Xangai, embora tenha sido apenas 13º na corrida 2. Em Tóquio, Dennis chegou a brigar pela vitória da corrida 1, mas perdeu ritmo nas voltas finais, o que permitiu que Ticktum o ultrapassasse e vencesse. Na corrida 2, Dennis conquistou mais um pódio ao chegar em terceiro, se beneficiando de resultados ruins de seus rivais Wehrlein e Mitch Evans para se colocar na liderança do campeonato antes da última rodada, em Londres. Além deles, Dennis também briga pelo bicampeonato com Oliver Rowland, Edoardo Mortara e António Félix da Costa.
Em 26 de fevereiro de 2026, foi anunciada a renovação do contrato de Dennis em um acordo plurianual. Ele e Drugovich estão programados para seguir com a Andretti em 2026–27, a primeira temporada da era GEN4, onde a equipe passará a usar os motores Nissan.
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