FC Groningen
Van der Werf werd als A-junior op 23 november 2024 door trainer Dick Lukkien voor het eerst opgenomen in de wedstrijdselectie van het eerste elftal. Tijdens de uitwedstrijd tegen PSV bleef hij echter zonder speelminuten. Drie wedstrijden later, op 15 december, maakte hij zijn debuut in de Eredivisie tijdens de met 0–2 verloren thuiswedstrijd tegen FC Twente. In de 77e minuut kwam hij in het veld voor Romano Postema. Drie dagen later volgde zijn tweede invalbeurt tijdens de tweede ronde van de KNVB Beker. In de met 3–1 verloren uitwedstrijd tegen AZ viel hij met nog een half uur te spelen in voor Jorg Schreuders. Op 12 januari 2025 maakte hij tijdens de thuiswedstrijd tegen Almere City zijn debuut in de Euroborg. In het restant van de jaargang 2024/25 kwam hij niet meer in actie.
Van der Werf kende een goede voorbereiding op het seizoen 2025/26. Op 29 augustus maakte hij tijdens de met 4–0 gewonnen thuiswedstrijd tegen Heracles Almelo als invaller zijn eerste doelpunt voor FC Groningen. In blessuretijd bepaalde hij de eindstand op 4–0. Een week later stond hij voor het eerst in de basis tijdens de met 1–0 gewonnen uitwedstrijd tegen FC Utrecht. Met uitzondering van de periode rond de winterstop behield hij vervolgens zijn basisplaats. Van der Werf eindigde met FC Groningen op de achtste plaats, waarmee de club zich voor het eerst in vijf jaar plaatste voor de play-offs om Europees voetbal. In de halve finale werd FC Groningen uitgeschakeld door Ajax, Van der Werf begon in de basis en werd in de 67e minuut vervangen door Mats Seuntjens. In augustus 2027 werd zijn contract opengebroken en met een jaar verlengd tot medio 2030.